Incidence des Éléments Transposables sur l’évolution des génomes des champignons phytopathogènes et sur leur potentiel adaptatif

Transposable elements reshaping genomes and favouring the evolutionary and adaptive potential of fungal phytopathogens

INRA-Bioger, Campus AgroParisTech, 78850 Thiverval-Grignon, France

Auteur correspondant : Thierry Rouxel, rouxel@versailles.inra.fr

Reçu : 4 Octobre 2013

Résumé

Les champignons phytopathogènes, menace majeure pour la sécurité alimentaire mondiale, présentent une plasticité de modes de vie remarquable et une extrême capacitaé` s’adapter aux méthodes de luttes qui leur sont opposées par l’homme dans les agro-systèmes. La génomique et la génomique comparative sont utilisées ici pour évaluer le lien entre plasticité génomique et potentiel évolutif et adaptatif. Une série évolutive de champignons phytopathogènes inféodés aux crucifères, le complexe d’espèces Leptosphaeria maculans-Leptosphaeria biglobosa, a été choisi ici comme modèle puisqu’il regroupe cinq entités dont le statut con- ou hétérospécifique est peu clair mais présente des différences de gamme d’hôte ou de pouvoir pathogène. En particulier, l’espèce la mieux adaptée sur le colza (et la plus dommageable pour l’agriculture), L. maculans « brassicae », possède, par rapport aux autres membres du complexe d’espèces, un génome caractérisé par l’expansion récente, mais massive, de quelques familles d’éléments transposables (ET). Celle-ci a sans doute eu un effet encore peu clair sur la spéciation, mais a surtout contribuaé` la diversification de molécules de type « effecteurs », donc à l’acquisition de nouvelles spécificités parasitaires. La localisation des gènes codant pour des effecteurs dans des régions génomiques enrichies en ET a par ailleurs un effet direct sur l’adaptation aux résistances variétales en favorisant une diversité d’événements mutationnels. Ces données sont confrontées à d’autres exemples de la littérature qui tendent à généraliser l’idée que les champignons phytopathogènes ont, au cours de l’évolution, développé des « génomes à deux vitesses » incluant un compartiment plastique enrichi en ET et en gènes impliqués dans le pouvoir pathogène et l’adaptation à l’hôte.

Abstract

Phytopathogenic fungi are a major threat for global food security and show an extreme plasticity in pathogenicity behaviours. They often have a high adaptive potential allowing them to rapidly counteract the control methods used by men in agrosystems. In this paper, we evaluate the link between genome plasticity and adaptive potential using genomics and comparative genomics approaches. Our model is the evolutionary series Leptosphaeria maculans-Leptosphaeria biglobosa, encompassing five distinct entities, whose conspecificity or heterospecificity status is unclear, and which all are pathogens of cruciferous plants. They however differ by their host range and pathogenicity. Compared to other species of the species complex, the species best adapted to oilseed rape, L. maculans “brassicae”, causing important losses in the crop, has a genome that was submitted to a recent and massive burst of transposition by a few families of transposable elements (TEs). Whether the genome invasion contributed to speciation is still unclear to-date but there is a coincidence between this burst of TEs and divergence between two species. This TE burst contributed to diversification of effector proteins and thus to generation of novel pathogenic specificities. In addition, the location of effector genes within genome regions enriched in TEs has direct consequences on adaptation to plant resistance and favours a multiplicity of mutation events allowing “breakdown” of resistance. These data are substantiated by other examples in the literature showing that fungi tend to have a “two-speed” genome, in which a plastic compartment enriched in TE host genes is involved in pathogenicity and adaptation to host.