Crête neurale et évolution des vertébrés

Neural crest and Vertebrate evolution

¹ Collège de France, 3 rue d’Ulm, 75005 Paris, France
² Institut de Neurobiologie, CNRS, avenue de la Terrasse, 91198 Gif-sur-Yvette, France

Auteur correspondant : Nicole M. Le Douarin, nicole.ledouarin@academie-sciences.fr

Reçu : 22 Mars 2011

Résumé

La crête neurale (CN) est une structure transitoire et pluripotente de l’embryon des vertébrés. Elle se forme à partir des bords latéraux de la plaque neurale lors de la fermeture du tube neural. Les cellules qui la composent migrent et sont à l’origine de structures et de types cellulaires très divers : le système nerveux périphérique, des cellules endocrines, les mélanocytes et autres cellules pigmentaires ainsi que des dérivés mésenchymateux (tissu conjonctif, cartilagineux et osseux). Ces derniers se forment à partir de la CN entière chez les vertébrés inférieurs, mais sont fournis exclusivement par la CN céphalique (CNC) chez les vertébrés supérieurs (amniotes). Les vertébrés font avec les protocordés (céphalocordés et urocordés) partie du groupe des cordés. La CN n’existe que chez les vertébrés et peut donc être considérée comme une innovation qui, au cours de l’évolution, a marqué le passage des protocordés aux vertébrés. Les travaux réalisés dans notre laboratoire ont porté sur l’embryon d’oiseau. Grâce à la construction de chimères entre embryons de deux espèces différentes, le poulet et la caille, nous avons pu étudier les dérivés de la CN le long du névraxe et les voies de migration que les cellules de la CN suivent pour atteindre le site d’arrêt où elles se différencient. Nous avons montré que la CNC est à l’origine de la plus grande partie de la tête (squelette et tissu conjonctif). Ces notions ont amené à considérer que la CN a joué un rôle essentiel dans le processus de céphalisation qui caractérise le phylum des vertébrés. Des recherches récentes viennent renforcer cette notion en montrant que la CNC joue aussi un rôle important dans la neurogenèse cérébrale en régulant la production de facteurs de croissance, notamment de Fgf8, par les centres organisateurs secondaires des vésicules encéphaliques.

Abstract

The neural crest (NC) is a remarkable structure of the Vertebrate embryo, which forms from the lateral borders of the neural plate (designated as neural folds) during neural tube closure. As soon as the NC is formed, its constitutive cells detach and migrate away from the neural primordium along definite pathways and at precise periods of time according to a rostro-caudal progression. The NC cells aggregate in definite places in the developing embryo, where they differentiate into a large variety of cell types including the neurons and glial cells of the peripheral nervous system, the pigment cells dispersed throughout the body and endocrine cells such as the adrenal medulla and the calcitonin producing cells. At the cephalic level only, in higher Vertebrates (but along the whole neural axis in Fishes and Amphibians), the NC is also at the origin of mesenchymal cells differentiating into connective tissue chondrogenic and osteogenic cells. Vertebrates belong to the larger group of Cordates which includes also the Protocordates (Cephalocordates and the Urocordates). All Cordates are characterized by the same body plan with a dorsal neural tube and a notochord which, in Vertebrates, exists only at embryonic stages. The main difference between Protocordates and Vertebrates is the very rudimentary development of cephalic structures in the former. As a result, the process of cephalization is one of the most obvious characteristics of Vertebrates. It was accompanied by the apparition of the NC which can therefore be considered as an innovation of Vertebrates during evolution. The application of a cell marking technique which consists in constructing chimeric embryos between two species of birds, the quail and the chicken, has led to show that the vertebrate head is mainly formed by cells originating from the NC, meaning that this structure was an important asset in Vertebrate evolution. Recent studies, described in this article, have strengthened this view by showing that the NC does not only provide the cells that build up the facial skeleton and most of the skull but plays a major role in early brain neurogenesis. It was shown that the cephalic NC cells produce signaling molecules able to regulate the activity of the two secondary organizing centers previously identified in the developing brain: the anterior neural ridge and the midbrain-hindbrain junction, which secrete Fgf8, a potent stimulator of early brain neurogenesis.