Un gradient de migration non directionnelle dans le mésoderme présomitique contribue à l’allongement de l’axe chez l’embryon de poulet

A non directional cell migration gradient in the presomitic mesoderm contributes to axis elongation in chicken embryos

¹ Howard Hughes Medical Institute, Kansas City, Missouri 64110, USA
² Stowers Institute for Medical Research, Kansas City, Missouri 64110, USA
³ Institut de Génétique et de Biologie Moléculaire et Cellulaire (IGBMC), CNRS (UMR 7104), Inserm U964, Université de Strasbourg, 67400 Illkirch, France
⁴ Ernest Rutherford Physics Building, McGill University, 3600 rue University, Montréal QC H3A 2T8, Canada
⁵ Department of Anatomy and Cell Biology, University of Kansas Medical Center, Kansas City, Kansas 66160, USA

Auteur correspondant : Olivier Pourquié, pourquie@igbmc.fr

Reçu : 26 Janvier 2011

Résumé

Le corps des vertébrés est allongé selon un axe antéro-postérieur. Cette forme spécifique se met en place durant l’embryogenèse par des phénomènes morphogénétiques d’élongation. Les mécanismes d’élongation qui mènent à la formation des parties antérieures du corps sont très bien décrits mais, par contre, ceux qui concernent les parties les plus postérieures ont été moins bien étudiés. Nous avons choisi l’embryon de poulet comme modèle d’étude pour aborder cette problématique. Avec des expériences d’ablation par microchirurgie, nous avons d’abord montré que la partie caudale du mésoderme présomitique (PSM) était primordiale dans le phénomène d’allongement postérieur. Grâce à des techniques de vidéo-microscopie, nous avons par la suite mis en évidence un gradient caudo-rostral de motilité directionnellement postérieure au sein du PSM. En soustrayant le mouvement du tissu grâce à un marquage de la matrice extracellulaire, nous avons démontré que ce gradient correspond à un gradient de motilité cellulaire non directionnel, indiquant que les mouvements postérieurs sont dus à la déformation tissulaire et non aux déplacements propres des cellules. Par des expériences de perte et de gain de fonction de la voie de signalisation FGF (Fibroblast Growth Factor), nous avons montré que cette voie de signalisation régule le gradient de motilité non directionnelle et l’allongement postérieur de l’embryon. Enfin, nous avons effectué des expériences suggérant que l’effet du FGF sur l’allongement de l’embryon ne passe pas par la régulation de la prolifération cellulaire mais bien par un effet sur la motilité cellulaire. Nous proposons donc un nouveau modèle d’élongation dans lequel le gradient de motilité non directionnelle présent dans le PSM contrôle l’allongement postérieur de l’axe embryonnaire.

Abstract

Vertebrates are characterized by an elongated antero-posterior (AP) body axis. This particular shape arises during embryogenesis by mophogenetic events leading to elongation. Although elongation mechanisms that lead to the formation of the anterior part of the body are well described, the ones concerning the posterior part still remain poorly studied. Here, we used tissue ablation in the chicken embryo to demonstrate that caudal presomitic mesoderm (PSM) has a key role in axis elongation. Using time-lapse microscopy, we characterized a clear posterior-to-anterior gradient of cell and tissue motility in the PSM during embryo elongation. Subtracting the tissue movement from the global motion of cells we demonstrated that this gradient correspond to a gradient of cell motility lacking any directionality, indicating that the posterior cell movements associated with axis elongation in the PSM are not intrinsic but reflect tissue deformation. Both FGF signaling gain- and loss-of-function experiments lead to disruption of the motility gradient and a slowing down of axis elongation. Finally we performed experiments indicating that FGF effect on elongation is due to its effect on cell migration and not to regulation of the cell cycle. We propose a new elongation model in which the gradient of non directional cell motility in the PSM controls posterior elongation of the embryo axis.