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Les métamorphoses chez les poissons et leurs régulations endocriniennes

Metamorphoses in fishes and their endocrine regulations

¹ UMR BOREA, Biologie des Organismes et Écosystèmes Aquatiques, Muséum National d’Histoire Naturelle, Sorbonne Université, CNRS, IRD, 75005 Paris, France
² UMR PhyMA, Physiologie Moléculaire et Adaptation, Muséum National d’Histoire Naturelle, CNRS, 75005 Paris, France
³ Conservatoire National du Saumon Sauvage, 43056 Chanteuges, France

^* Auteurs correspondants : sylvie.dufour@mnhn.fr, et karine.rousseau@mnhn.fr

Reçu : 7 Mars 2025

Résumé

Les métamorphoses les plus emblématiques du règne animal restent celles de la chenille en papillon et du têtard en grenouille. Cependant, au sein des poissons, certains téléostéens et les cyclostomes présentent, à un ou plusieurs moments de leur cycle biologique, des changements drastiques de leurs morphologie, physiologie et comportement, leur permettant de s’adapter à un nouveau milieu (habitat) et mode de vie. Ainsi, une métamorphose larvaire (ou primaire) va avoir lieu, comme pour les amphibiens, chez les pleuronectiformes (poissons plats e.g. la sole), chez les élopomorphes (e.g. l’anguille) ou encore chez les cyclostomes (e.g. la lamproie). Cette métamorphose larvaire est contrôlée, dans tous les cas, par les hormones thyroïdiennes. Cependant, cette régulation est remarquablement opposée, stimulatrice chez les téléostéens comme chez les amphibiens, et inhibitrice chez la lamproie. Ces régulations opposées, de même que la présence de métamorphoses seulement chez certains groupes voire certaines espèces, suggèrent que le recrutement des hormones thyroïdiennes pour le contrôle des métamorphoses se serait produit de façon répétée et indépendante au cours de l’évolution des vertébrés. Le contrôle neuroendocrine de la production des hormones thyroïdiennes lors de la métamorphose larvaire est assuré par l’axe thyréo-/corticotrope chez les amphibiens, ce qui serait le cas également chez les téléostéens. Chez certains grands migrateurs amphidromes, une métamorphose dite secondaire, car se produisant au stade juvénile, permet le passage de l’eau douce (rivière) à l’eau de mer (océan). Il s’agit de l’argenture chez l’anguille et la smoltification chez le saumon. La smoltification est une transition entre deux phases de croissance corporelle, sous le contrôle positif des hormones thyroïdiennes, comme la métamorphose larvaire des amphibiens et des téléostéens. Par contre, l’argenture marque la fin de la phase d’alimentation et de croissance corporelle ainsi que l’initiation de la phase de reproduction, et est contrôlée par l’axe gonadotrope avec les stéroïdes sexuels. Ainsi, les métamorphoses larvaires et secondaires, observées chez certains vertébrés, et le recrutement d’axes neuroendocrines différents, ont contribué à l’évolution de cycles de vie complexes adaptés à des habitats diversifiés.

Abstract

The most emblematic metamorphoses in the animal kingdom remain those of the caterpillar into a butterfly and the tadpole into a frog. However, some other vertebrates also present, at one or more steps of their biological cycle, drastic changes in their morphology, physiology and behavior, allowing them to adapt to a new environment (habitat) and way of life, and thus considered as metamorphoses. This is the case within fish, for some representatives of teleosts (the largest group among vertebrates) and of cyclostomes (the most ancient group among vertebrates). Thus, a larval (or primary) metamorphosis takes place, as for amphibians, in pleuronectiformes (e.g. flatfish), elopomorphs (e.g. eels) and also in cyclostomes (e.g. lamprey). This larval metamorphosis is controlled, in all cases, by thyroid hormones. However, this regulation is remarkably opposite, stimulatory in teleosts as in amphibians, and inhibitory in the lamprey. These opposing regulations, as well as the presence of metamorphoses only in certain groups or even certain species, suggest that the recruitment of thyroid hormones for the control of metamorphoses would have occurred repeatedly and independently during the evolution of vertebrates. The neuroendocrine control of the production of thyroid hormones during larval metamorphosis is ensured in amphibians by the stimulatory control of pituitary thyrotropin, itself under the stimulatory control of hypothalamic corticotropin-releasing hormone instead of the thyrotropin-releasing hormone classically involved in the thyrotropic control of metabolism. A similar neuroendocrine control would also occur for teleost larval metamorphosis, but investigations are yet limited. Data are still lacking concerning the neuroendocrine control of the production of thyroid hormone which exerts an inhibitory control on lamprey metamorphosis. In some amphidromous migratory fishes, a so-called secondary metamorphosis, because it occurs at the juvenile stage, allows the passage from the freshwater (river) to the seawater (ocean). These are silvering in eels and smoltification in salmons. Salmon smoltification is a transition between two phases of juvenile body growth, under the positive control of thyroid hormones, as the larval metamorphosis of amphibians and teleosts. In contrast, eel silvering marks the end of the feeding and body growth phase as well as the initiation of the reproductive phase, and is controlled by the gonadotropic axis with sex steroids. The additional involvement of other hormones, such as cortisol for larval and secondary metamorphosis and growth hormone for smoltification, has also been demonstrated in the control of vertebrate metamorphoses. Overall, the larval (primary) and secondary metamorphoses observed in various vertebrates, and the recruitment of thyroid hormones and different neuroendocrine axes for their triggering, have contributed to the evolution of complex life cycles adapted to diverse habitats.