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Accueil Tous les numéros Volume 212 / Numéro 3-4 (2018) Biologie Aujourd'hui, 212 3-4 (2018) 107-117 Full HTML
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Numéro
Biologie Aujourd'hui
Volume 212, Numéro 3-4, 2018
Page(s) 107 - 117
DOI https://doi.org/10.1051/jbio/2019001
Publié en ligne 11 avril 2019

© Société de Biologie, 2019

Les tiques sont les vecteurs les plus importants de pathologie humaine et vétérinaire, devant les moustiques (Jongejan & Uilenberg, 2004 ; Dantas-Torres et al., 2012). Elles peuvent transmettre un large panel d’agents infectieux : des bactéries (Borrelia, Anaplasma, Rickettsia...), des parasites (Babesia et Theileria) et de nombreux virus (virus de l’encéphalite à tique, virus de la fièvre Crimée-Congo …) (de la Fuente & Kocan, 2014 ; Moutailler et al., 2016) (Tableau 1). La plupart de ces pathologies n’ont été caractérisées qu’au milieu du siècle dernier et les changements climatiques et socio-économiques ont largement accru leur importance ces dernières années (Kilpatrick & Randolph, 2012 ; Lindgren et al., 2012 ; Rizzoli et al., 2014). La longue co-évolution des tiques et des agents infectieux qu’elles transmettent ont permis une interaction efficace entre ces deux acteurs. La salive de tique, produite lors du repas sanguin de ces arthropodes strictement hématophages, est un arsenal de survie essentiel à la tique et très sophistiqué que les agents infectieux utilisent pour faciliter leur transmission dans la peau de l’hôte vertébré. L’activité de la salive cible la pharmacologie (hémostase et douleur) mais aussi l’immunité de l’hôte, ce qui permet aux tiques d’accomplir leur repas sanguin en toute discrétion et aux pathogènes d’être transmis avec la plus grande efficacité.

Les tiques : importance mondiale

Les tiques appartiennent à l’embranchement des Euarthropodes, et au sous-embranchement des Chélicérates. Elles se différencient des insectes, qui eux, font partie du sous-embranchement des Mandibulates et sont segmentés en tête, thorax et abdomen. Les tiques sont donc des acariens de grande taille avec une structure globulaire (Lecointre & Le Guyader, 2001). Elles sont regroupées dans le sous-ordre Idoxidae qui comprend environ 900 espèces, lui-même divisé en trois familles : environ 700 espèces pour la famille Ixodidae (les tiques dures), 200 espèces pour la famille Argasidae (les tiques molles) et une seule espèce connue pour la famille Nutalliellidae (Guglielmone et al., 2010) (Figure 1). Les tiques se développent en trois stases : larves, nymphes et adultes, toutes hématophages. Les larves ont trois paires de pattes ; nymphes et adultes quatre paires de pattes (McCoy & Boulanger, 2016).

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Classification des tiques dures et des tiques molles. Il existe une troisième famille de tiques, la famille Nutalliellidae qui est représentée par une seule espèce Nuttalliella namaqua. Photos: Argas (Paul T/Wikicommons), Ornithodoros (J.F. Trape/IRD), Ixodes ricinus (H. Krisp) ; Haemaphysalis leporispalustris et Dermacentor occidentalis (P.J. Bryant), Amblyomma variegatum et Bothriocroton concolor (R. Matthews & A.R. Walker/Université d’Edimbourg). * : tique présentée en photo. (D’après Boulanger & McCoy, 2017).

Les tiques dures (Ixodidae)

La famille des Ixodidae comprend actuellement 702 espèces réparties dans 14 genres. Les principaux sont : Amblyomma (130 espèces), Dermacentor (34 espèces), Haemaphysalis (166 espèces), Hyalomma (27 espèces), Ixodes (243 espèces), et Rhipicephalus (82 espèces) (Guglielmone et al., 2010). Les pièces piqueuses se situent en position terminale et peuvent être longues (tiques longirostres) ou courtes (tiques brévirostres). Elles possèdent également un écusson sur leur face dorsale ; cet écusson recouvre la totalité du corps chez les mâles, ce qui les empêche de se gorger de sang. Leurs repas sanguins durent plusieurs jours et elles piquent leur hôte plutôt le jour (McCoy & Boulanger, 2016).

Les tiques molles (Argasidae)

La famille des Argasidae regroupe 193 espèces de tiques. Il existerait entre 4 et 10 genres dont les principaux sont Argas et Ornithodoros. Ces tiques se caractérisent par des pièces piqueuses de très petite taille, en position ventrale et l’absence d’écusson avec une cuticule fripée. Leurs repas sanguins sont plutôt courts et durent de quelques heures à quelques minutes. Elles piquent leurs hôtes la nuit.

Les glandes salivaires dans la physiologie d’une tique

Comme chez tous les arthropodes hématophages, les glandes salivaires ont un rôle essentiel dans la prise du repas sanguin. Elles font partie de leur système digestif. Ce sont des organes complexes, tant sur un plan anatomique que physiologique (Figure 2). Elles ressemblent à des grappes de raisin avec de nombreux grains appelés acini qui assurent différentes fonctions (Alarcon-Chaidez, 2014). On trouve trois types d’acini (I, II et III) chez les Ixodidés et un quatrième type chez les mâles. Les glandes salivaires des Argasidés comprennent deux types d’acini A et B (ou I et III). Les constituants de la salive sont très variés et peuvent avoir diverses origines : synthèse de novo dans les glandes salivaires, sécrétion à partir de granules dans les glandes salivaires, ou à partir de l’hémolymphe et translocation dans les glandes salivaires. Enfin, les glandes salivaires jouent un rôle essentiel dans la balance hydrique d’une tique et dans l’homéostasie, en éliminant l’excès d’eau et d’ions acquis lors du repas sanguin (Kazimírová & Stibrániová, 2013).

La majeure part de la salive est issue de l’eau prise lors du repas sanguin et 50 % viennent des dernières 12–24 h du repas sanguin chez les Ixodidés. Le repas sanguin est d’abord rapide puis plus lent (Ribeiro & Francischetti, 2003). La totalité de la salive sécrétée par les tiques dures lors d’un repas sanguin peut aller jusqu’à 1 ml. Chez les tiques molles un phénomène particulier de l’élimination d’excès d’eau provenant du repas sanguin des nymphes et des adultes, est assuré par les glandes coxales qui se trouvent à la base des pattes (entre les coxae I et II). La composition de la salive change au cours du temps. Par des études du transcriptome des glandes salivaires, il a été dénombré qu’Ixodes scapularis exprime approximativement 500 protéines (Ribeiro et al., 2006) et 700 chez Dermacentor andersoni (Alarcon-Chaidez et al., 2007). Certaines de ces molécules bioactives ont été identifiées et couvrent un large panel de familles de molécules (Francischetti et al., 2010 ; Nuttall, 2018).

thumbnail Figure 2

(A) Anatomie interne d’une tique dure femelle, avec un mâle fixé en position ventrale. GS : glandes salivaires, Go : gonopore, IP : intestin postérieur, H : hémocœle, RS : réceptacle séminal, V : vagin. (D’après Mehlhorn, 2001). (B) Glandes salivaires d’Ixodes ricinus (Crédit photo : N. Boulanger).

Pourquoi un rôle majeur de la salive chez les tiques ?

Les tiques sont des arthropodes strictement hématophages. Le sang est donc leur seule source de nutriments ; il sert aussi à la femelle pour la maturation des œufs. Afin d’assurer leur survie, les tiques ont déployé des mécanismes complexes pour détecter leurs hôtes et se nourrir aussi efficacement que possible. Pour ce faire, elles possèdent des organes sensoriels sophistiqués, pédipalpes et organes de Haller sur les pattes, pour repérer leurs hôtes lorsqu’elles sont à l’affût. Elles détectent la chaleur, le CO2, l’acide lactique et les phéromones de leur hôte pour s’y accrocher. Une fois la tique fixée, ses pièces piqueuses, hypostome et chélicères vont permettre un ancrage efficace à la peau de l’hôte. Ceci est particulièrement vrai pour les tiques dures qui ont des repas sanguins de plusieurs jours.

Une fois piquée dans la peau, la tique commence à sécréter la salive. Dans un premier temps, c’est un cément qui est produit autour des pièces piqueuses et se solidifie (Suppan et al., 2018). Puis la salive continue à être sécrétée tout au long du repas sanguin.

La période d’attachement, particulièrement longue, des tiques dures à leur hôte a donc suscité de nombreuses recherches sur leur salive, afin de mieux comprendre comment cela était possible. L’importance du répertoire des protéines de salive de tique a été mise en évidence par des travaux relativement récents et a permis d’établir que la composition de la salive reflète la co-évolution de l’hôte vertébré avec la tique (Mans et al., 2008). La salive de tique permet donc l’ingestion du sang, mais elle régule également le processus de cicatrisation. Ces molécules bioactives contrôlent la pharmacologie de l’hôte et induisent une immunosuppression (Ribeiro et al., 1985 ; Francischetti et al., 2010 ; Kazimírová & Stibrániová, 2013) (Figure 3). De nombreux travaux ont donc été réalisés, afin de mieux comprendre tous les mécanismes impliqués dans le repas sanguin lui-même, mais aussi dans la transmission des agents infectieux (Liu & Bonnet, 2014). Les avancées en transcriptomique puis en protéomique ont permis d’identifier un large panel de molécules. La première étude de protéomique a été réalisée dans les années 2000 sur la tique dure, Amblyomma americanum (Madden et al., 2004). Puis d’autres ont suivi, analysant différents genres et espèces de tiques : I. scapularis (Valenzuela et al., 2002 ; Ribeiro et al., 2006 ; McNally et al., 2012), I. pacificus (Francischetti et al., 2005), I. ricinus (Chmelar et al., 2008 ; Liu et al., 2014). Cependant, leur activité n’est connue que pour 5 % des protéines (Francischetti et al., 2010).

thumbnail Figure 3

Les cibles de la salive de tique. Dès que les pièces piqueuses entrent dans la peau de l’hôte vertébré, la salive cible : (1) la pharmacologie de l’hôte, (2) l’immunité innée puis, (3) l’immunité adaptative.

Activités pharmacologiques de la salive

Afin d’assurer la totalité de la prise du repas sanguin, la pharmacologie de l’hôte va être ciblée en termes d’hémostase : la coagulation, la vasoconstriction et l’agrégation plaquettaire sont inhibées à la suite de la pénétration des pièces piqueuses de la tique dans la peau de l’hôte vertébré (Wikel, 1999 ; Brossard & Wikel, 2004).

La salive a aussi des activités analgésiques (inhibiteurs de la bradykinine), anti-inflammatoires (protéines qui neutralisent l’histamine et la sérotonine) et anti-cicatrisation (inhibiteurs de facteur de croissance) (Kotal et al., 2015 ; Wikel, 2018).

Activité anti-hémostatique. L’hémostase est essentielle pour l’hôte, lors de dommages tissulaires et pour le processus de cicatrisation. La coagulation, puis l’agrégation plaquettaire permettent d’éviter toute hémorragie excessive. La tique, lors de son repas sanguin, a donc besoin de neutraliser ce processus. La tique est telmophage, elle va dilacérer les tissus et créer une poche de sang. Les molécules de la salive vont donc avoir un effet vasodilatateur pour faciliter cet afflux de sang vers le site de la piqûre. De nombreuses molécules anti-hémostatiques ciblant l’adhésion et l’agrégation des plaquettes, l’activation de la coagulation ou la formation de thrombine ont été identifiées chez les tiques dures et les tiques molles (Maritz-Olivier et al., 2007).

Activités anti-inflammatoires. Afin de permettre les repas sanguins longs des tiques dures et d’éviter leur rejet par l’hôte, certaines molécules de la salive ciblent l’inflammation et la douleur. L’histamine, un médiateur essentiel de l’inflammation, est neutralisée par la salive chez plusieurs espèces de tiques (Wikel, 1982) comme, par exemple, la lipocaline d’I. ricinus (Beaufays et al., 2008). Chez I. dammini (ancien nom pour I. scapularis), une kinase neutralise l’effet de la bradikinine responsable de la douleur (Ribeiro et al., 1985).

Activités immunomodulatrices de la salive

Ce sont d’abord des travaux sur l’immunité adaptative qui ont permis de mettre en évidence le rôle immunosuppresseur de la salive de tique sur l’immunité de l’hôte vertébré. Les cibles de la salive de tique sont variées et ont fait l’objet de revues régulières, au fur et à mesure de l’évolution des connaissances et des techniques (Wikel, 1999 ; Brossard & Wikel, 2004 ; Nuttall & Labuda, 2004 ; Bonnet et al., 2018). La découverte des récepteurs Toll chez les vertébrés en 1997 (Medzhitov & Janeway, 1997) ont stimulé les recherches sur l’immunité innée, notamment au niveau des épithéliums. La peau et son épiderme riche en kératinocytes ont permis de reconsidérer son rôle comme étant une interface essentielle dans les maladies à transmission vectorielle. Les cellules de l’immunité innée, neutrophiles, macrophages et kératinocytes notamment, ont ainsi vu leur importance accrue dans ce contexte.

Effet sur l’immunité adaptative

En 1978, Wikel et collaborateurs mettent les premiers en évidence les effets inhibiteurs in vitro de la salive de la tique dure Dermacentor andersoni sur la prolifération des lymphocytes T CD4 (Wikel et al., 1978). Plus tard, la protéine responsable de ce phénomène est identifiée chez la tique Ixodes scapularis. C’est une protéine de 15 kDa, Salp15, qui se fixe au récepteur CD4 des lymphocytes T helper inhibant la sécrétion de l’interleukine-2 (IL-2) (Anguita et al., 2002 ; Garg et al., 2006). En parallèle, Leboulle et collaborateurs identifient chez I. ricinus une protéine Iris, agissant de façon similaire sur les lymphocytes T CD4+ (Leboulle et al., 2002). De manière générale, la piqûre de tique induit une polarisation des LT CD4+ de type Th2. En effet chez l’animal, l’infestation de souris C3H/HeJ par des tiques I. scapularis infectées par Borrelia burgdorferi ss (agent de la borréliose de Lyme) produit une augmentation d’IL-4 qui active les Th2 tandis que les cytokines Th1, IL-2 et l’interféron gamma (IFN-gamma) sont réprimés (Zeidner et al., 1997).

Les lymphocytes CD8+ sont aussi ciblés par la salive de tique. Chez I. scapularis, la cathepsine qui protège la destruction des LT CD8+ est neutralisée par une protéine de salive, la sialostatine-L (Schwarz et al., 2012).

Enfin, la salive a également un effet sur la réponse humorale en inhibant la production des anticorps. Une protéine BIP (B-cell Inhibitory Protein) de 18 kDa identifiée chez I. ricinus, inhibe en effet la prolifération in vitro des lymphocytes B (Hannier et al., 2004).

Effet sur les cellules dendritiques

À l’interface de l’immunité adaptative et innée, les cellules dendritiques sont aussi la cible de la salive de tique. Deux composés de la salive agissent sur leur maturation et leur activation.

La prostaglandine E2 (PGE2), présente dans la salive de tique, inhibe la sécrétion d’IL-12 et du TNF-alpha (Tumor Necrosis Factor) ainsi que l’activation des LT CD4+ par les cellules dendritiques (Sa-Nunes et al., 2009 ; Oliveira et al., 2010).

La protéine Salp15 décrite précédemment se fixe sur le récepteur DC-SIGN des cellules dendritiques, empêchant leur maturation et l’activation des lymphocytes T CD4+ (Mason et al., 2014).

Effet sur l’immunité innée

La salive agit aussi sur l’immunité innée de l’hôte en ciblant ses différents composants.

La voie alterne du complément, la C3 convertase, constitue la première défense mise en jeu lors de l’intrusion d’un agent infectieux. Cette voie va faciliter la phagocytose, la destruction de cet agent et la production de molécules chimio-attractantes qui vont être inhibées par la salive de tique (Wikel, 2018). Une protéine a été purifiée et clonée chez I. scapularis (Isac, I. scapularis salivary anti-complement) (Valenzuela et al., 2000) et plusieurs homologues chez I. ricinus : IxAC, Ixodes Anti-Complement protein (Daix et al., 2007 ; Couvreur et al., 2008) et Salp15 (Schuijt et al., 2011b).

Les macrophages sont des cellules résidentes ou circulantes, présentatrices d’antigènes et qui produisent une quantité importante de cytokines et de chimiokines. La salive de tique inhibe la production de cytokines pro-inflammatoires, la sécrétion de l’oxyde nitrique (NO) et d’IL-12 favorisant la polarisation des lymphocytes T Th1. De nombreuses interactions de la salive avec ces cellules ont été décrites dans la littérature. L’extrait de glandes salivaires d’I. ricinus inhibe la production de NO par les macrophages activés par B. afzelii, une des espèces de Borrelia responsable de la borréliose de Lyme (Kopecky & Kuthejlova, 1998). (Pour une revue complète, voir Kotal et al., 2015 ; Wikel, 2018).

Les neutrophiles sont normalement les premières cellules à être recrutées sur un site inflammatoire. Ils phagocytent, tuent les pathogènes extracellulaires par dégranulation, activent et recrutent d’autres cellules immunitaires. Ces cellules sont aussi affectées par la salive de tique, qui principalement diminue la sécrétion des cytokines anti-inflammatoires, inhibe leur migration et leur dégranulation (Kotal et al., 2015).

Les mastocytes ne sont pas impliqués dans la première piqûre de tique. L’exposition répétée de l’hôte à la salive de tique produit une sensibilisation qui va induire le recrutement des mastocytes sur le site de piqûre, et conduire chez certains au rejet de la tique. Il semble y avoir des différences selon les genres de tique (Kotal et al., 2015 ; Bernard et al., 2017).

Les cellules résidentes de la peau, kératinocytes pour l’épiderme et fibroblastes pour le derme, sont aussi affectées par la salive de tique. Celle-ci agit sur la sécrétion des peptides antimicrobiens, défensine et cathélicidine, sécrétés par les kératinocytes (Marchal et al., 2009 ; Kern et al., 2011). Les fibroblastes sont aussi ciblés par la salive qui a un effet dissociatif probablement en agissant sur les jonctions intercellulaires de ces cellules. Cela pourrait faciliter la formation de la poche d’inoculation où seront ensuite injectés les agents infectieux lors du repas sanguin (Schramm et al., 2012).

Les tiques et les maladies à tiques

Les maladies à tiques sont pour la plupart des zoonoses dont les agents infectieux circulent chez de nombreux animaux sauvages ; l’homme constitue un hôte accidentel (McCoy & Boulanger, 2016 ; Wikel, 2018) (Tableau 1). Dans l’hémisphère nord, c’est surtout la borréliose de Lyme, infection bactérienne transmise par la tique Ixodes qui prédomine en santé humaine. Dans l’hémisphère sud, les maladies à tique affectent surtout les animaux domestiques avec des infections parasitaires dues au genre Theileria. En outre, les tiques invasives Rhipicephalus microplus et Amblyomma variegatum, par la seule action de leur salive et de la spoliation sanguine des animaux, perturbent profondément l’économie de certaines régions (Stachurski, 2000 ; Chevillon et al., 2013). La salive peut aussi, en l’absence de transmission de pathogènes, avoir un effet délétère sur l’hôte et son immunité en provoquant des sensibilisations. Les chocs anaphylactiques à la salive de tique molle Argas sont maintenant bien documentés (Weckesser et al., 2010). Plus récemment, une allergie croisée entre la viande rouge, un anticancéreux et la salive de tique a été décrite et élucidée. Ce type d’allergie croisée a d’abord été décrit en Australie, au Japon et en Europe avec différentes tiques du genre Ixodes et la consommation de viande rouge. La molécule en cause est l’α-Galactose (Hamsten et al., 2013). Plus récemment aux États-Unis, une enquête épidémiologique portant sur l’étiologie des chocs anaphylactiques provoqués par le cétuximab (Erbitux®) a confirmé le rôle de l’α-Gal dans les allergies croisées à la salive de tique, la viande rouge et l’anticancéreux (Commins & Platts-Mills, 2013).

Implication de la salive dans la transmission d’agents infectieux

La tique et les agents infectieux transmis ont établi des interactions très spécifiques qui sont le fruit d’une longue co-évolution (de la Fuente et al., 2008). La majorité des études porte sur les tiques dures, bien que les tiques molles soient aussi très importantes dans la transmission des fièvres récurrentes (Talagrand-Reboul et al., 2018). Le pouvoir de virulence de la salive de tique dure a clairement été démontré dans des modèles in vitro et murins de la borréliose de Lyme : en absence de salive, il faut beaucoup plus de bactéries pour que l’infection se développe (Pechová et al., 2002 ; Bonnet & Boulanger, 2017). La salive inhibe l’inflammation induite par la bactérie au site d’inoculation, en bloquant la sécrétion de cytokines, chimiokines et peptides antimicrobiens (Kern et al., 2011). Ce rôle facilitateur de la salive de tique sur la transmission de pathogènes a été encore plus documenté récemment, notamment par des études de transcriptomique différentielle sur la salive de tique infectée et non infectée (Liu & Bonnet, 2014).

Effet de la salive sur la transmission de bactéries

Les tiques transmettent un nombre important de bactéries (Borrelia, Rickettsia, Ehrlichia, Anaplasma …). De nombreuses études sont menées sur ces différents modèles afin de trouver de nouvelles approches vaccinales (Bernard et al., 2018). Toutes les bactéries véhiculées par les tiques ne sont pas propagées d’emblée, car elles ont besoin de modifier leur antigénicité avant d’être transmises (de la Fuente et al., 2017). La plupart d’entre elles sont souvent localisées dans l’intestin et l’afflux du repas sanguin va déclencher leur migration via l’hémolymphe vers les glandes salivaires.

La borreliose de Lyme, première maladie à transmission vectorielle de l’hémisphère nord, demeure la pathologie bactérienne la plus étudiée (Stanek et al., 2012). Chez la tique Ixodes, Borrelia est fixée à un récepteur sur l’épithélium intestinal nommé TROSPA via une protéine OspA. La migration des bactéries vers les glandes salivaires induit une modification antigénique : OspA devient OspC (Ohnishi et al., 2001). La protéine Salp15, décrite précédemment, est augmentée spécifiquement en présence de Borrelia et se fixe à OspC. La bactérie va échapper à la réponse immunitaire de l’hôte, facilitant sa transmission (Ramamoorthi et al., 2005). OspC va se soustraire à la reconnaissance par le récepteur Toll (Marchal et al., 2011) et permettre à la bactérie de se multiplier localement dans la peau (Kern et al., 2015) avant de se disséminer vers les organes cibles : le système nerveux, l’articulation ou la peau à distance (Radolf et al., 2012). De façon tout à fait surprenante, l’exposition répétée de personnes à des piqûres de tique, et donc à la salive pourrait protéger de la borréliose de Lyme (Burke et al., 2005).

L’anaplasmose est une zoonose bactérienne et plusieurs espèces peuvent infecter les animaux mais c’est surtout Anaplasma phagocytophilum qui a été étudiée chez l’homme (Dumler, 2012). Différentes espèces de tiques sont impliquées dans la transmission à l’hôte vertébré. La subolesine, une protéine de tique, semble jouer un rôle lors de la transmission d’Anaplasma marginale et d’A. phagocytophilum. L’inhibition de la synthèse de cette protéine par de l’ARN interférent (ARNi) diminue l’infection des glandes salivaires de Dermacentor variabilis. Plus généralement, la subolesine joue un rôle dans la reproduction et la prise de repas sanguin de la tique (de la Fuente et al., 2006). Une autre protéine de tique, Salp16 (Saliva protein de 16 kDa), chez Ixodes scapularis voit son expression augmentée lors d’une infection par Anaplasma phagocytophilum. L’inhibition de son expression par ARNi chez la tique réduit la migration de la bactérie vers les glandes salivaires et donc la transmission à l’hôte (Sukumaran et al., 2006).

Effet de la salive sur la transmission de parasites

Les deux genres de parasites Babesia et Theileria sont transmis par différents genres de tiques et ont une importance majeure dans le domaine vétérinaire (Jalovecka et al., 2018).

Chez Babesia, le parasite est déjà présent dans les glandes salivaires lors de la prise du repas sanguin par la tique, mais il doit modifier sa structure antigénique avant d’être transmis à l’hôte. Il existe donc un délai de transfert du parasite à l’hôte. Les mécanismes précis de la transmission du parasite sont mal connus (Chauvin et al., 2009). La modification d’antigènes a été clairement démontrée pour les espèces zoonotiques Babesia divergens et Babesia sp. EU1 (aussi nommé Babesia venatorum) (Bonnet et al., 2009). Pour B. bigemina, transférée par la tique R. microplus, une protéine de tique, la subolesine est impliquée dans la transmission. Les protéines de la famille des subolesines sont des facteurs transcriptionnels, qui régulent l’expression de protéines dans des voies d’activation cellulaire engagées dans la réponse aux pathogènes (Antunes et al., 2017). Plus rarement, Babesia peut toucher l’homme. Ce sont B. microti avec un réservoir murin et B. divergens avec un réservoir bovin qui sont responsables de cas rares de babésioses humaines (Vannier & Krause, 2012).

Très peu de travaux existent pour le genre Theileria : T. parva-R. appendiculatus (Nene et al., 2004) et T. parva-R. bursa (Villar et al., 2010). Les résultats préliminaires mériteraient d’être approfondis.

Effet de la salive sur la transmission de virus

Les tiques véhiculent de nombreux virus (Kazimirova et al., 2018), transférés sans délai à l’hôte, car déjà présents dans les glandes salivaires sous forme infectieuse (de la Fuente et al., 2017). Les virus du groupe des Flavivirus sont les mieux connus et les plus étudiés. Les résultats ici aussi sont assez préliminaires et nécessiteraient beaucoup plus de travaux.

Le virus de l’encéphalite à tique (TBE), transmis par la tique Ixodes ricinus, est injecté dès le début de la piqûre car il est déjà présent dans les glandes salivaires au début du repas sanguin (Mansfield et al., 2009). Son équivalent aux États-Unis, le virus Powassan, augmente sa virulence en présence de salive de tique I. scapularis dans un modèle murin (Hermance & Thangamani, 2015).

Une étude en transcriptomique a permis de mettre en évidence des transcrits différentiellement exprimées chez I. scapularis lors d’une infection par le virus Langat (McNally et al., 2012).

Perspectives

En raison de l’émergence des maladies à tiques à travers le monde et des problèmes liés à l’utilisation des pesticides (persistance dans l’environnement, atteinte d’arthropodes non ciblés, apparition de résistances aux insecticides), les recherches sur un vaccin dirigé contre les tiques et les protéines de la salive sont devenues une actualité (de la Fuente et al., 2013). Idéalement, le vaccin pourrait être couplé à des protéines de pathogènes. Comme les tiques peuvent transmettre différents agents infectieux, cibler des antigènes de salive de tique d’un genre donné devrait permettre de lutter contre plusieurs pathologies à la fois.

Une vaccination contre des métalloprotéases identifiées chez I. ricinus a montré une diminution de la prise du repas sanguin ainsi qu’une chute de la descendance des tiques (Decrem et al., 2008). Des essais de vaccination contre la subolesine ou 4D8, protéine largement répandue chez plusieurs genres de tiques, ont montré un effet sur la prise du repas sanguin des tiques et de l’acquisition des agents infectieux à partir des hôtes vertébrés infectés, notamment pour A. marginale et A. phagocytophilum (de la Fuente et al., 2013), Babesia bigemina, Anaplasma marginale (Merino et al., 2013) et Borrelia burgdorferi ss (Bensaci et al., 2012) Une protéine du cément, la 64TRP de Rhipicephalus, perturbe l’attachement de la tique à son hôte et bloque la transmission du virus de l’encéphalite à tique véhiculé par I. ricinus dans un modèle murin (Labuda et al., 2006). Dans le contexte de la borréliose de Lyme, la protéine Salp15 d’I. scapularis et son homologue Iris chez I. ricinus ont également été testés comme candidat vaccin compte tenu de leur effet immunosuppresseur sur différents acteurs de l’immunité (Schuijt et al., 2011a). Cependant, les essais chez la souris ont montré une faible protection (Dai et al., 2009), et des travaux se poursuivent afin d’augmenter celle-ci (Kolb et al., 2015).

Plus récemment, un projet européen de grande envergure ANTIDotE (https://cordis.europa.eu/project/rcn/109340_en.html) a suscité beaucoup d’espoirs. Les résultats pour l’instant sont plutôt décevants et aucune molécule de salive de tique possédant un potentiel effet protecteur n’a été clairement identifiée (Tick and tick-borne diseases Meeting, Atlanta, USA, 2018).

Les protéines de salive, identifiées chez les tiques dures surtout, sont nombreuses et soulignent la complexité des interactions au sein de la triade tique-agent infectieux-hôte vertébré. Un vaccin anti-tique constituerait une approche idéale pour cibler les maladies transmises par les tiques dans leur ensemble. Les résultats actuels démontrent la difficulté à sélectionner les bons candidats-vaccins. Des questions simples demeurent : Quelle est l’étendue de l’immunosuppression dans la peau et combien de temps persiste-t-elle ? Quelles sont les protéines de salive de tique effectivement retrouvées dans la peau et quelles seraient les plus protectrices parmi la multitude identifiée ? La plupart des études sont effectuées in vitro sur des cellules isolées, des lignées et rarement sur des cellules primaires, et cette réduction du modèle masque probablement les interactions complexes qui interviennent chez l’hôte. Les réponses à ces différentes questions devraient aider à mettre au point une approche plus globale de la vaccination anti-tique. Ces dernières années, le système vectoriel à trois acteurs s’est compliqué davantage avec la mise en évidence du microbiote de la tique et du microbiote cutané de l’hôte qui, très probablement, jouent également un rôle dans le processus de transmission de l’agent infectieux et dans sa virulence (Grice & Segre, 2011 ; Narasimhan & Fikrig, 2015). Les nouvelles techniques de biologie moléculaire et de protéomique devraient aider à mieux comprendre les processus de transmission dans les maladies à transmission vectorielle et permettre de développer des outils vaccinaux et de diagnostic efficaces.

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Citation de l’article : Boulanger, N. (2018). Rôle immunomodulateur de la salive de tique dans la transmission d’agents infectieux. Biologie Aujourd'hui, 212, 107-117

Liste des tableaux

Tableau 1

Principales pathologies transmises par les tiques (Boulanger & McCoy, 2017).

Dans le texte

Liste des figures

thumbnail Figure 1

Classification des tiques dures et des tiques molles. Il existe une troisième famille de tiques, la famille Nutalliellidae qui est représentée par une seule espèce Nuttalliella namaqua. Photos: Argas (Paul T/Wikicommons), Ornithodoros (J.F. Trape/IRD), Ixodes ricinus (H. Krisp) ; Haemaphysalis leporispalustris et Dermacentor occidentalis (P.J. Bryant), Amblyomma variegatum et Bothriocroton concolor (R. Matthews & A.R. Walker/Université d’Edimbourg). * : tique présentée en photo. (D’après Boulanger & McCoy, 2017).
Dans le texte
thumbnail Figure 2

(A) Anatomie interne d’une tique dure femelle, avec un mâle fixé en position ventrale. GS : glandes salivaires, Go : gonopore, IP : intestin postérieur, H : hémocœle, RS : réceptacle séminal, V : vagin. (D’après Mehlhorn, 2001). (B) Glandes salivaires d’Ixodes ricinus (Crédit photo : N. Boulanger).
Dans le texte
thumbnail Figure 3

Les cibles de la salive de tique. Dès que les pièces piqueuses entrent dans la peau de l’hôte vertébré, la salive cible : (1) la pharmacologie de l’hôte, (2) l’immunité innée puis, (3) l’immunité adaptative.
Dans le texte

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