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Accueil Tous les numéros Volume 212 / Numéro 3-4 (2018) Biologie Aujourd'hui, 212 3-4 (2018) 119-136 Full HTML
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Numéro
Biologie Aujourd'hui
Volume 212, Numéro 3-4, 2018
Page(s) 119 - 136
DOI https://doi.org/10.1051/jbio/2019003
Publié en ligne 11 avril 2019

© Société de Biologie, 2019

Introduction

Les moustiques, constituant la famille des Culicidae, comptent plus de 3500 espèces différentes distribuées dans le monde entier, pour la plupart hématophages. Parmi ces espèces, certaines sont capables de transmettre des agents pathogènes aux vertébrés, faisant d’eux un problème important de santé publique. Les espèces les plus décrites appartiennent aux genres Anopheles, Aedes et Culex (Becker et al., 2010). Les moustiques vecteurs du genre Anopheles transmettent les parasites causant le paludisme humain et la filariose lymphatique ainsi que le virus O’nyong-nyong (van den Berg et al., 2013 ; Rezza et al., 2017). Les moustiques du genre Aedes et Culex sont plutôt impliqués dans les épidémies d’arbovirus (abréviation de arthropod-borne viruses, transmis par des arthropodes) tels que les virus de la Dengue, du Chikungunya ou encore Zika (Patterson et al., 2016). Comme la plupart des organismes multicellulaires, les moustiques sont hôtes d’une communauté de microbes commensaux, symbiotiques ou pathogènes, le microbiote. Ces microbes, incluant des bactéries, des virus, des champignons, des protozoaires, des nématodes et des acariens, sont présents de façon plus ou moins stable au sein de l’exosquelette, de l’intestin, de l’hémocœle et/ou dans les cellules du moustique. Connaître la structure du microbiote est un prérequis pour comprendre comment fonctionne l’écosystème qu’il constitue au sein du moustique mais également comment il interagit avec celui-ci. Le microbiote de moustique fait l’objet d’un intérêt particulier du fait de son influence sur certains facteurs déterminant la capacité du moustique à transmettre des agents pathogènes : l’immunité, la longévité, la fécondité, et le métabolisme. Parmi les tissus abritant un microbiote, l’intestin est un site primordial pour la propagation de pathogènes. Le moustique est en effet infecté par ingestion de sang contaminé, qui est conservé dans l’intestin pendant environ deux jours de digestion au cours desquels le microbiote bactérien se multiplie. Les arbovirus ingérés se multiplient dans les cellules épithéliales de l’intestin avant de se propager dans d’autres tissus, en particulier les glandes salivaires, via l’hémolymphe. Le parasite du paludisme, Plasmodium, se développe dans la lumière intestinale puis s’enkyste sous l’épithélium intestinal et libère, après maturation, des parasites mobiles capables d’infecter les glandes salivaires.

Tous les moustiques ont une phase aquatique durant leurs stades juvéniles (œufs, larves et pupes) puis une phase aérienne pour les adultes (Figure 1). Les larves consomment des détritus organiques, des organismes unicellulaires et de petits invertébrés alors que les adultes se nourrissent de nectars floraux. Chez la plupart des espèces de moustiques (dits anautogéniques), les femelles adultes se nourrissent aussi de sang qui leur apporte les nutriments essentiels à la production d’œufs. Les moustiques ont des rythmes circadiens variés : la majorité des espèces d’Anopheles et Culex ont une activité nocturne alors que les Aedes ont généralement une activité diurne. Ces genres diffèrent aussi par le choix d’habitat pour le site de reproduction : de façon générale, les espèces Anopheles préfèrent une eau claire et exposée au soleil alors que les Culex et Aedes sont le plus souvent trouvés dans une eau sombre contenant des matières organiques (Clements, 1992). Les moustiques sont porteurs d’une grande diversité de microbes qui varient en fonction du sexe, du stade de développement et de facteurs écologiques et infectieux que nous allons développer dans cette revue. Nous récapitulerons ensuite les différents effets du microbiote de moustique sur les pathogènes transmissibles à l’homme et sur la physiologie du moustique. Nous discuterons enfin des moyens actuels ou envisagés de lutte antivectorielle basés sur l’utilisation de microbes ou de leurs dérivés.

thumbnail Figure 1

Microbiote du moustique au cours de son cycle de développement. Les listes de microbes ne sont pas exhaustives et fournies à titre d’exemple.

Composition du microbiote de moustique

Le microbiote évolue tout au long du cycle de vie du moustique. L’œuf peut contenir des bactéries intracellulaires et des virus dans son cytoplasme ainsi que des bactéries extracellulaires à la surface de son enveloppe, qui pourront être ingérées par la larve après éclosion. La larve acquiert également des microbes provenant de son environnement aquatique, dont certains ont été ensemencés par la femelle lors de la ponte. La larve élimine une grande partie de son microbiote intestinal juste avant de se transformer en pupe et amorcer la métamorphose, les adultes émergent donc avec très peu de microbes dans l’intestin (Moll et al., 2001). Cependant, cette stérilisation intestinale n’est que partielle, puisque des études réalisées sur des larves d’Aedes et d’Anopheles ont montré qu’une portion de leur microbiote est transmise aux adultes, y compris si la surface externe des pupes est artificiellement stérilisée (Coon et al., 2014 ; Chavshin et al., 2015 ; Duguma et al., 2015). Les adultes acquièrent également un microbiote en absorbant l’eau de leur gîte larvaire lors de l’émergence (Lindh et al., 2008) et probablement en s’alimentant de nectar floral (Lindh et al., 2008 ; Crotti et al., 2010 ; Wang et al., 2011).

Au cours de la vie de l’adulte, le microbiote change, on observe notamment une forte augmentation de la charge bactérienne et une diminution de la diversité du microbiote bactérien après le repas de sang (Wang et al., 2011). Le sang des vertébrés contient lui-même très peu ou pas de microbes, mais altère le métabolisme et le statut rédox (Gaio Ade et al., 2011 ; Oliveira et al., 2011 ; Gimonneau et al., 2014 ; Short et al., 2017). Chez le moustique, au cours du processus de digestion, différentes hydrolases sont produites dans l’intestin antérieur et postérieur ce qui constitue une pression de sélection pour les bactéries résidentes (Nation, 2016). La composition et la distribution des nutriments ingérés peuvent elles-mêmes être également une contrainte pour les bactéries. Par exemple, une concentration élevée en carbohydrates et un pH acide (de 5,2 à 6,5) dans le jabot constituent une sélection pour certains taxons bactériens (Gusmao et al., 2007 ; Kumar et al., 2010). La digestion du sang par les femelles serait favorisée par la présence de bactéries hémolytiques. Les agents pathogènes transmis par les moustiques affecteraient la composition du microbiote intestinal par des mécanismes encore mal connus (Muturi et al., 2016 ; Ramirez et al., 2017 ; Rodgers et al., 2017 ; Villegas et al., 2018).

Enfin, certains microbes peuvent être transmis horizontalement entre moustiques, par contamination de l’eau pendant le développement et par voie sexuelle chez l’adulte (Favia et al., 2007). Le sexe du moustique est un facteur déterminant de la composition du microbiote, mâle et femelle ayant des comportements écologiques différents. En effet, tous les moustiques se nourrissent de nectar et sont capables d’hydrolyser le sucrose mais seules les femelles sont hématophages (Foster, 1995). Zouache et al. (2011) ont montré qu’environ la moitié de la diversité bactérienne d’une population d’Aedes albopictus de terrain était expliquée par le sexe du moustique avec une plus grande diversité chez les femelles. L’effet du sexe a également été rapporté chez Anopheles stephensi où les bactéries du genre Bacillus et Staphylococcus ont été détectées chez les mâles alors que celles du genre Chryseobacterium, Pseudomonas et Serratia étaient, dans la même étude, présentes spécifiquement chez les femelles (Rani et al., 2009). Les moustiques mâles auraient un microbiote qui resterait proche de celui du gîte larvaire (Foster, 1995).

Les bactéries extracellulaires

Les données sur la composition bactérienne du microbiote proviennent en grande partie des études métagénomiques du gène de l’ARN ribosomique 16S (ARNr 16S). Constitué en grande partie de bactéries aérobies ou anaérobies facultatives, le microbiote bactérien de moustique peut également être étudié par des méthodes de culture (Gusmao et al., 2010 ; Coon et al., 2014 ; Dickson et al., 2017). La majorité des bactéries identifiées sont à Gram négatif et appartiennent en grande partie à quatre phyla : Protéobactéries, Firmicutes, Bacteroidetes et Actinobactéries (Strand, 2018). Chez Anopheles, plus de 100 genres bactériens ont été identifiés, seuls certains d’entre eux étant fréquemment détectés, notamment Pseudomonas, Aeromonas, Asaia, Elizabethkingia, Enterobacter, Klebsiella, Pantoea et Serratia (Gendrin & Christophides, 2013). Au sein d’un individu, le microbiote bactérien est peu complexe et peu influencé par l’espèce de moustique : une étude de séquençage réalisée sur des moustiques collectés au Kenya rapporte notamment que 4 espèces bactériennes représentent en moyenne 90 % du microbiote (Osei-Poku et al., 2012 ; Gimonneau et al., 2014 ; Akorli et al., 2016).

La fréquence avec laquelle sont retrouvés un petit nombre de genres bactériens dans les populations de moustiques a fait naître le concept d’un microbiote-cœur, partagé par des populations de moustiques de diverses espèces et/ou collectées dans des zones géographiques distinctes (Segata et al., 2016 ; Astudillo-Garcia et al., 2017). Par exemple, une étude a montré que les genres Pseudomonas, Acinetobacter et Aeromonas étaient retrouvés dans différentes populations d’Aedes aegypti du Brésil (David et al., 2016). Notons cependant qu’aucune bactérie n’est systématiquement associée au microbiote de moustique, ce qui suggère l’absence de microbiote-cœur strictement conservé. Récemment, a été mis en évidence le fait que les interactions entre bactéries jouent un rôle majeur dans la détermination de la composition du microbiote, certains genres bactériens étant fréquemment trouvés chez le même moustique alors que d’autres s’excluent mutuellement ou co-existent tout en excluant un troisième taxon (Hegde et al., 2018). Ces données suggèrent qu’au lieu d’un seul microbiote-cœur, plusieurs microbiotes typiques pourraient exister et être déterminés selon la composition microbienne de l’environnement et les interactions microbiennes au sein du moustique.

La composition du microbiote a été analysée dans plusieurs tissus. Chez Anopheles gambiae et An. coluzzii, les genres Staphylococcus, Corynebacterium, Geobacillus, Micrococcus, Acinetobacter et Pseudomonas sont présents dans les organes reproducteurs mâles et femelles (Segata et al., 2016). Les genres Pseudomonas, Comamonas, Acinetobacter, Rhizobium et Burkholderia ont été détectés à la fois dans les ovaires, les glandes salivaires et l’intestin d’Anopheles (Tchioffo et al., 2015). Récemment, une étude de la distribution du microbiote dans divers tissus rapporte que les glandes salivaires possèdent un microbiote plus complexe et divers que celui retrouvé dans l’intestin (Sharma et al., 2014 ; Mancini et al., 2018). L’hémolymphe est le plus souvent un liquide exempt de bactéries (Dobson et al., 1999).

Les endosymbiontes : Wolbachia et Spiroplasme

Chez certains moustiques, comme chez de nombreuses espèces d’arthropodes, deux taxons majeurs d’endosymbiontes facultatifs ont été identifiés : Wolbachia et Spiroplasma. Ces bactéries étant transmises verticalement par la mère, elles ont acquis la particularité de modifier la reproduction de leur hôte, augmentant ainsi leur propagation, par des mécanismes variables selon l’espèce d’arthropode et la souche bactérienne. Ainsi, Wolbachia induit une incompatibilité cytoplasmique, les spermatozoïdes des mâles infectés ne pouvant pas fertiliser les ovocytes de femelles non infectées. Cela favorise la reproduction des femelles infectées par rapport aux femelles non infectées au sein d’une population. Ces bactéries peuvent également augmenter la proportion de femelles dans une population par induction de parthénogénèse, par létalité mâle-spécifique au cours du développement ou par féminisation des mâles (Werren et al., 2008).

Wolbachia est une bactérie intracellulaire infectant notamment les ovaires, mais également trouvée dans la tête, les muscles, les tubes de Malpighi et les testicules chez Culex pipiens et Ae. albopictus (Dobson et al., 1999 ; Zouache et al., 2009). Alors que le genre Anopheles a d’abord été considéré comme exempt d’infection par Wolbachia, des infections naturelles par Wolbachia ont été détectées chez plusieurs espèces d’Anopheles. Spiroplasma est une bactérie hélicoïdale, sans paroi, transmise à la fois verticalement et horizontalement (Haselkorn et al., 2009). Elle peut être extracellulaire ou intracellulaire, elle est notamment capable de se multiplier dans l’hémolymphe et être incluse par endocytose dans les ovocytes de son hôte (Herren et al., 2013). Récemment, Spiroplasma insolitum a été identifié chez An. Gambiae. Cette espèce à haute efficacité de transmission maternelle ne semble pas pathogène pour l’hôte (Chepkemoi et al., 2017).

Les eucaryotes du microbiote

Des eucaryotes unicellulaires incluant des levures, champignons, algues et Apicomplexa ont été identifiés dans le microbiote de diverses espèces de moustiques (Chandler et al., 2015 ; Muturi et al., 2016 ; Steyn et al., 2016 ; Belda et al., 2017 ; Bozic et al., 2017 ; Thongsripong et al., 2018). Chez Culex pipiens et Cx. theileri, les levures des genres Candida, Cryptococcus, Galactomyces, Hannaella, Meyerozyma, Pichia, Rhodosporidium, Rhodotorula, Trichosporon et Wickerhamomyces ont été identifiées à partir de larves et moustiques adultes (Steyn et al., 2016). Une étude sur des espèces de moustiques d’élevage a montré l’identification par culture de quatre espèces de levures d’intérêt clinique : Meyerozyma guilliermondii, Rhodotorula glutinis, Sporobolomyces cf. roseus et Candida parapsilosis. Il est donc envisageable que ces moustiques contribuent à leur dissémination environnementale (Bozic et al., 2017). Chez beaucoup d’invertébrés, les champignons symbiontes sont connus pour fournir des suppléments nutritionnels (Douglas, 2009 ; Moran & Jarvik, 2010) ou encore émettre des volatiles servant comme signaux d’oviposition (Kajimura & Hijii, 1992 ; Ranger et al., 2018). Les champignons associés aux moustiques sont relativement peu étudiés par rapport aux bactéries. La plupart des études réalisées sur les champignons des moustiques se sont concentrées sur les champignons entomopathogènes et leur utilisation dans la lutte antivectorielle (Scholte et al., 2004). Plus de 1000 espèces distribuées dans les phyla Entomophthoromycètes, Blastocladiomycètes, Microsporidies, Basidiomycètes et Ascomycètes sont connues pour infecter et tuer les insectes (Vega et al., 2012). Les spores de ces champignons s’attachent au tégument de façon passive et non spécifique, puis germent et pénètrent la cuticule. Une fois dans l’hémocœle, le mycélium croît à travers l’hôte, produit des destruxines qui le paralysent et tue l’insecte en 3 à 14 jours (Farenhorst & Knols, 2007).

Les Microsporidies constituent un groupe divers de champignons associés aux moustiques. Dans le monde, 14 genres différents ont été décrits et il est vraisemblable que toutes les espèces de moustiques servent d’hôte à une ou plusieurs microsporidies (Andreadis, 2007). On distingue deux grands types de microsporidies qui diffèrent dans leur cycle de vie. D’une part, les microsporidies monomorphiques ont un développement asexuel qui produit une spore pouvant être transmise verticalement et infectant la larve de moustique par voie orale. Elles touchent un large spectre d’hôtes, sont moyennement pathogènes pour les moustiques et induisent une faible mortalité larvaire. Par exemple, Vavraia culicis affecte la reproduction et la longévité des moustiques adultes mais a peu d’effet chez la larve, et sa présence serait négativement corrélée avec celle de Plasmodium (Ang’Ang’O, 2018). D’autre part, les microsporidies polymorphiques sont plus communes et ont des cycles de vie complexes, combinant reproduction sexuée et asexuée. Elles sont transmises verticalement et horizontalement, leurs spores infectant divers stades de développement de l’hôte et divers tissus. Beaucoup d’espèces telle que Edhazardia aedis requièrent deux générations d’hôtes successives pour compléter leur cycle de vie et au moins 4 genres, Amblyospora, Duboscqia, Hyalinocysta et Parathelohania, exigent obligatoirement un développement dans un hôte intermédiaire copépode. Les microsporidies polymorphiques ont un niveau plus élevé de spécificité d’hôtes et affectent peu la fitness de leur hôte, qui les transmet par voie transovarienne. E. aedis diminuerait la longévité et la fécondité des femelles (Ang’Ang’O, 2018).

Les moustiques sont également porteurs de grégarines, parasites exclusifs d’invertébrés, appartenant au phylum Apicomplexa. À ce jour, neuf espèces de grégarines du genre Ascogregarina ont été décrites chez les moustiques (Lantova & Volf, 2014). Les grégarines infectent l’intestin larvaire et sont conservées jusqu’à l’âge l’adulte, voire transmises à la descendance selon les espèces. Chez l’adulte, elles se développent dans les tubes de Malpighi et les stades oocystes, infectieux pour les larves, sont déféqués (Lantova & Volf, 2014). Ascogregarina culicis est infectieux à tous les stades larvaires chez Ae. aegypti, avec une efficacité variable selon la provenance géographique des souches (Reyes-Villanueva et al., 2003). Par exemple, la souche d’Ae. aegypti de Trinidad n’est pas susceptible à la souche d’As. culicis de Floride (Beier et al., 1995). As. culicis a également été décrite chez Ae. geniculatus, Ae. albopictus, Ae. koreicus et Ae. polynesiensis. Plusieurs espèces de grégarines ont été identifiées chez Aedes avec des prévalences de 3 à 100 %, en particulier As. barretti, As. clarki, As. lanyuensis, As. taiwanensis et As. geniculati (Lantova & Volf, 2014). En termes de spécificité d’hôte, As. taiwanensis infecte à 100 % les larves d’Ae. aegypti et Aedes taeniorhynchus mais pas les espèces de Culex et d’Anopheles testées (Garcia et al., 1994). Des infections expérimentales croisées peuvent cependant être réalisées entre grégarines de plusieurs espèces d’Aedes et aboutir à la production d’oocystes chez un hôte inhabituel (Munstermann & Wesson, 1990). L’infection d’Ae. aegypti par As. culicis augmente la mortalité larvaire sans affecter le temps de développement larvaire, la taille, le poids des pupes et le taux d’émergence des adultes (McCray et al., 1970 ; Sulaiman, 1992) As. barretti réduit le poids des pupes femelles, prolonge le développement des mâles et augmente la mortalité pupale (Beier & Harris, 1983 ; Siegel et al., 1992) mais n’altère pas la survie des adultes, mâles et femelles (Walker et al., 1987). Enfin, As. taiwanensi serait également capable d’attirer les femelles gravides d’Ae. aegypti à pondre leurs œufs dans l’eau où il se trouve (Reeves, 2004). Les effets des grégarines sur les moustiques peuvent être altérés en cas de co-infection par d’autres parasites.

Les Mermithidés sont des vers nématodes endoparasites des arthropodes. Leurs stades juvéniles sont retrouvés dans les gîtes larvaires de moustiques. Le genre le plus connu est Romanomermis qui compte 14 espèces parasites du moustique. Le stade juvénile du parasite entre dans l’hémocœle de la larve en pénétrant la cuticule. Le parasite se développe dans l’hôte, déplétant ainsi ses nutriments, puis le tue et tombe au fond du gîte larvaire où il mue deux fois et devient adulte. Après accouplement, les femelles pondent des œufs dans le sol du gîte larvaire (Platzer, 2007).

Les acariens d’eau (Acari : Parasitengona : Hydrachnidiae) sont un groupe d’invertébrés d’eau douce abondants, divers et ubiquitaires. Leur cycle de vie typique comprend des larves parasites, des deutonymphes (stade de développement précédant le stade adulte) et des adultes prédateurs, séparés par des stades de transformation au repos. Au total, 105 espèces de moustiques, appartenant entre autres aux genres Aedes, Anopheles, Culex, Coquillettidia ou encore Mansonia, ont été décrites comme parasitées par des acariens d’eau (Simmons & Hutchinson, 2016). Dans des conditions de laboratoire, les acariens d’eau réduisent la fécondité et la longévité de leurs hôtes (Smith & McIver, 1984). Les interactions moustiques-acariens ont été étudiées pour comprendre les relations biologiques de bases d’ectoparasite-hôte, l’impact des acariens sur la survie et la fécondité des individus et évaluer leur potentiel de biocontrôle des populations de moustiques (Esteva et al., 2006).

Les virus

Des études métagénomiques ont permis d’identifier un certain nombre de virus de moustiques qui appartiennent essentiellement aux familles Bunyaviridae, Birnaviridae, Flaviviridae, Mesonoviridae, Negoviridae, Reoviridae, Rhabdoviridae et Togaviridae (Bolling et al., 2015 ; Vasilakis & Tesh, 2015 ; Roundy et al., 2017). Parmi ces virus, certains sont connus pour être transmissibles aux vertébrés et appelés arbovirus, les autres sont dits « insectes-spécifiques ». Parmi ces derniers, on compte notamment le Flavivirus « Cell fusing agent », isolé par culture de cellules d’Ae. aegypti (Stollar & Thomas, 1975). Quelques virus du genre Alphavirus sont également décrits, en particulier le virus Eilat (EILV) chez Anopheles coustani en Israël et le virus Taï Forest chez Culex decens en Côte d’Ivoire (Nasar et al., 2012 ; Hermanns et al., 2017). De même que certaines bactéries, ces virus sont transmis verticalement, comme par exemple Culex flavivirus et Aedes flavivirus, respectivement chez Culex pipiens et Ae. albopictus (Saiyasombat et al., 2011 ; Haddow et al., 2013). Une transmission horizontale et inter-espèces peut également avoir lieu pour certains virus qui peuvent être détectés chez différentes espèces de moustiques d’une même zone géographique. Les mécanismes de transmission ne sont pas encore clairs, en particulier aucune transmission horizontale n’a été détectée en laboratoire entre des Culex pipiens infectés ou non infectés avec Culex flavivirus, bien qu’élevés dans la même cage et avec la même source d’aliments (Bolling et al., 2012). La transmission de certains virus pourrait peut-être impliquer des plantes. En effet, des adultes se nourrissant de nectar pourraient contaminer des plantes ou acquérir des virus à partir de plantes contaminées (Roossinck et al., 2015 ; Roundy et al., 2017). Cependant, si les virus de plantes sont transmis par des insectes vecteurs spécifiques, il n’y a pas encore de données concernant la détection de virus dits « insectes-spécifiques » chez les plantes (Whitfield et al., 2015). L’infection des glandes salivaires est une condition essentielle au maintien des arbovirus mais n’est observée que pour certains virus dits « insectes-spécifiques ». Par exemple, Aedes flavivirus est détecté dans la salive d’Ae. albopictus alors que le virus « Cell fusing agent » ne l’est pas dans la salive et les glandes salivaires d’Ae. aegypti et Culex annulirostris (Halbach et al., 2017).

Les pathogènes transmissibles

Parmi les divers taxons colonisant le moustique, certains agents sont transmissibles aux vertébrés, notamment à l’homme. Nous avons fait le choix de rassembler ces pathogènes d’importance en santé publique dans les paragraphes qui suivent. Cependant, comme nous utilisons ici l’acception large du terme « microbiote », de plus en plus commune, ils font partie intégrante du microbiote comme tous les autres microbes abrités par le moustique.

Parasites

Plasmodium (Apicomplexa : Haemosporida) et Filarioidea (Nematoda : Spirurida)

Parmi les 150 espèces de Plasmodium qui infectent les vertébrés, seules cinq espèces sont responsables du paludisme chez l’homme : P. falciparum, P. vivax, P. ovale, P. malariae et P. knowlesi. Les gamétocytes (précurseurs des gamètes) de Plasmodium ingérés lors d’un repas de sang sont activés en atteignant l’intestin du moustique. La reproduction sexuée du parasite a lieu dans la lumière intestinale, puis les zygotes se différencient en ookinètes allongés et mobiles. Ces ookinètes vont traverser l’épithélium intestinal et se transformer en oocystes qui croissent, puis se rompent, libérant des sporozoïtes, mobiles, dans l’hémocœle. Ces derniers migrent dans l’hémocœle et envahissent les glandes salivaires, d’où ils vont être inoculés à de nouveaux hôtes humains durant les prochains repas sanguins. Le temps de développement du parasite chez le moustique, ou période d’incubation extrinsèque, est d’environ deux semaines (Shapiro et al., 2017).

Les agents responsables de filarioses lymphatiques chez l’homme sont Wuchereria bancrofti, (90 % des cas), Brugia malayi et Brugia timori. Leurs cycles de vie nécessitent une étape dans un moustique vecteur, Anopheles, Culex, Aedes et Mansonia, en fonction de la localisation géographique (Manguin et al., 2010). Les microfilaires (larves) sont acquises par le moustique lors du repas sanguin. Elles pénètrent la paroi intestinale jusqu’à l’hémocœle pour migrer vers le muscle thoracique où elles se développent jusqu’au 3e stade larvaire. Elles migrent ensuite jusqu’au proboscis (appendice buccal) d’où elles peuvent infecter un autre humain via la piqûre. Elles finiront leur développement dans le système lymphatique humain. Comme pour Plasmodium, la période d’incubation extrinsèque des microfilaires est d’environ 10 à 14 jours (Manguin et al., 2010).

Arbovirus

Plus de 130 arbovirus de la famille des Togaviridae, Flaviviridae, Bunyaviridae, Reoviridae et Orthomyxoviridae peuvent causer des pathologies chez l’homme. Parmi ces virus, ceux transmis par les moustiques à l’homme sont listés dans le tableau 1 (Cleton et al., 2012).

Les arbovirus sont maintenus dans les zones endémiques par des cycles de transmission entre vertébrés et arthropodes. Les arboviroses sont considérées comme d’origine zoonotique, c’est-à-dire qu’elles seraient transmises d’un animal réservoir à l’homme, mais les virus connus n’ont pas encore tous été isolés d’environnements forestiers, dits selvatiques. Généralement, les arbovirus circulent au sein d’un cycle selvatique où les virus sont transmis entre des primates non humains, ou d’autres hôtes vertébrés (rongeurs, oiseaux, …), par des moustiques. L’Homme peut être contaminé accidentellement lors d’intrusion en zones forestières par la piqûre de moustiques infectés, assurant ainsi le transfert du virus de l’hôte vertébré selvatique à l’Homme. Une épidémie peut survenir si le virus est introduit dans un environnement permissif où cohabitent des vecteurs compétents et une population humaine (Marklewitz & Junglen, 2018). Après ingestion du sang infecté par le moustique, le virus pénètre dans les cellules épithéliales de l’intestin où il se multiplie, puis s’échappe de l’intestin pour se disséminer dans le corps du moustique et dans d’autres tissus. En particulier, il contamine les glandes salivaires où il se multiplie et infecte la salive, pouvant être transmis à l’Homme lors des prochaines piqûres de l’insecte. La période d’incubation extrinsèque est généralement de 7 à 14 jours en fonction de la souche du virus, de la température, de l’espèce de moustique (Jupatanakul et al., 2014).

Tableau 1

Quelques arbovirus transmis par les moustiques et pouvant infecter l’homme.

Interactions entre microbes au sein du moustique

L’intestin du moustique est un lieu d’interactions complexes entre le moustique, son microbiote et les nouveaux microbes ingérés, tels que les pathogènes humains. Dans les années 1990, il a été mis en évidence que certaines bactéries isolées du microbiote bactérien du moustique peuvent interférer avec l’infection par Plasmodium (Pumpuni et al., 1993). Au cours des deux dernières décennies, un intérêt croissant s’est porté sur l’effet du microbiote sur la capacité vectorielle du moustique et plus généralement sur les interactions microbiennes au sein du moustique.

Effet par et sur les bactéries

Chez de nombreux hôtes, le microbiote augmente la résistance d’un hôte à la colonisation par de nouveaux microbes, notamment de nouvelles bactéries. Ce phénomène est lié à l’occupation d’une niche écologique et la compétition pour l’espace et les nutriments, la stimulation du système immunitaire de l’hôte et la production de toxines (Stecher & Hardt, 2011). Chez le moustique, la résistance à la colonisation existe, plusieurs souches bactériennes sont moins efficaces à coloniser un moustique porteur d’un microbiote (Hegde et al., 2018). La compétition entre espèces bactériennes a également été mise en évidence in vitro chez des bactéries isolées d’Ae. aegypti, Serratia marcescens inhibant la croissance de Sphingomonas et Burkholderiaceae (Terenius et al., 2012). Chez Anopheles, les bactéries Asaia et Wolbachia s’excluent mutuellement, la présence d’Asaia dans le microbiote empêcherait notamment la transmission verticale de Wolbachia (Hughes et al., 2014 ; Rossi et al., 2015).

Une telle résistance combat également l’infection par Plasmodium. En effet, chez Anopheles, l’élimination du microbiote par traitement antibiotique augmente la susceptibilité des moustiques à l’infection par Plasmodium (Pumpuni et al., 1993 ; Dong et al., 2009 ; Meister et al., 2009; Wang et al., 2013). Si cet effet est conservé pour diverses espèces d’Anopheles et de Plasmodium, il est cependant très variable selon les souches bactériennes considérées. Certaines souches bactériennes, telles qu’Enterobacter sp. EspZ ou S. marcescens HB3, rendent le moustique résistant à l’infection alors que d’autres comme Bacillus pumilus et S. marcescens HB18 n’ont aucun effet (Cirimotich et al., 2011 ; Bando et al., 2013 ; Ramirez et al., 2014). Ceci suggère que la composition du microbiote est déterminante pour la compétence vectorielle du moustique, c’est-à-dire sa permissivité au développement du parasite. Une corrélation positive entre l’abondance de la famille Enterobacteriaceae dans l’intestin et le statut d’infection par Plasmodium a par exemple été observée dans une étude (Boissière et al., 2012). Cette corrélation n’est pas généralisée mais suggère qu’il est nécessaire de prendre en compte la composition du microbiote dans les études fonctionnelles. Les mécanismes anti-Plasmodium sont à la fois directs, par production d’espèces réactives de l’oxygène, de cyanure ou de molécules antimicrobiennes, ou indirects, par stimulation de l’immunité du moustique (Meister et al., 2009 ; Cirimotich et al., 2011 ; Ramirez et al., 2014 ; Romoli & Gendrin, 2018) (Figure 2). Les premiers sont souches-spécifiques alors que les seconds sont plus généralistes, car l’immunité est induite par détection du peptidoglycane bactérien, un composant majeur de la paroi bactérienne. L’effet antiparasitaire de S. marcescens HB3 dépendrait de la présence d’une voie fonctionnelle de synthèse du flagelle, la motilité des bactéries jouant potentiellement un rôle majeur dans ce phénomène d’inhibition (Bando et al., 2013).

Comme cela a d’abord observé chez la drosophile, certaines souches de Wolbachia confèrent une forte résistance des moustiques aux infections virales. Chez Culex pipiens naturellement infecté par Wolbachia, la charge virale du virus du Nil occidental est réduite de 2 à 3 fois par rapport à celle des individus non infectés par Wolbachia (Glaser & Meola, 2010). Chez la lignée ALPROV d’Ae. Albopictus, porteuse naturellement de deux souches de Wolbachia, wAlbA et wAlbB, le virus se réplique mais la présence de particules virales dans les glandes salivaires est réduite (Mousson et al., 2012). Une corrélation négative entre la présence de Wolbachia et l’infection par Plasmodium falciparum a également été mise en évidence (Baldini et al., 2014 ; Shaw et al., 2016 ; Gomes et al., 2017). Wolbachia n’affecterait pas l’infection lors des phases précoces mais aurait un effet négatif sur la présence de sporozoïtes dans les glandes salivaires (Gomes et al., 2017). Les mécanismes par lesquels les bactéries interfèrent avec la compétence vectorielle restent encore à déchiffrer mais des hypothèses ont été suggérées. Comme les bactéries et pathogènes envahissent les mêmes tissus ou éventuellement les mêmes cellules, une compétition pour les ressources en cholestérol et acides aminés a été avancée (Caragata et al., 2013, 2014). La présence des bactéries peut induire une réponse immunitaire dont les composés peuvent interagir directement avec les pathogènes. L’inhibition du virus de la dengue par Wolbachia serait corrélée avec une induction du stress oxydatif chez Ae. aegypti (Pan et al., 2012). Cela résulte d’une activation de la voie de signalisation Toll aboutissant à la production de molécules antioxydantes et de peptides anti-microbiens (défensine et cécropines) agissant contre le virus de la dengue.

Inversement, la diversité et la composition du microbiote bactérien peuvent être modifiées à la suite d’une infection. Par exemple, l’abondance d’Enterobacteriaceae chez Ae. albopictus augmenterait avec l’infection par le virus Chikungunya alors que celle d’autres bactéries comme Wolbachia et Blattabacterium diminuerait (Zouache et al., 2012). Chez Aedes japonicus et Aedes triseriatus infectés par le virus de La Crosse, il a été rapporté que la quantité de bactéries augmentait alors que la richesse des champignons présents diminuait (Muturi et al., 2016). Dans le cas de moustiques infectés par le virus de la Dengue, une réduction de la quantité de bactéries a été observée (Ramirez et al., 2012). Les infections par le virus Zika moduleraient également les dynamiques des familles bactériennes Rhodobacteraceae et Desulfuromonadaceae chez Ae. aegypti (Villegas et al., 2018).

thumbnail Figure 2

Effet du microbiote sur la capacité vectorielle du moustique.

Effet des virus insectes-spécifiques

Des études ont montré qu’un flavivirus dit « insecte-spécifique », le virus Nhumirim, était capable de supprimer la croissance du virus du Nil occidental et de diminuer son taux de transmission par Culex quinquefasciatus (Goenaga et al., 2015). Récemment, le virus Nhumirin a été testé chez Ae. albopictus et montre également un effet inhibiteur sur les virus du Zika, de la Dengue et Chikungunya (Romo et al., 2018). À partir de cultures de cellules C6/36 d’Ae. albopictus, il a été montré que la co-infection du virus du Nil occidental et Culex flavivirus isolé du Colorado conduit également à une diminution de la réplication du virus du Nil occidental (Bolling et al., 2012). La réplication du virus de l’encéphalite japonaise et celle du virus du Nil occidental en cellules C6/36 diminuent également lors de co-infections avec le virus Nhumirim (Kenney et al., 2014 ; Goenaga et al., 2015). Eilat virus aurait également un effet négatif sur la réplication du virus Chikungunya en cellules d’Ae. albopictus C7/10 et sa dissémination chez des moustiques Ae. aegypti (Nasar et al., 2012). Au contraire, la souche Culex flavivirus du Japon faciliterait l’infection par le virus de la dengue et du virus de l’encéphalite japonaise dans des cellules de Culex tritaeniorhynchus (Kuwata et al., 2015). Selon les combinaisons de lignées cellulaires, de souches de virus dits « insectes-spécifiques » et d’arbovirus, les co-infections peuvent donc aboutir à des résultats variables, une diminution de l’infection arbovirale étant plus fréquemment observée.

Effet des parasites et des champignons

Une étude suggère que la grégarine As. culicis favoriserait l’infection du vecteur par le virus Chikungunya : une forte infection par As. sulicis rendrait les larves d’Ae. aegypti permissives au virus Chikungunya en cas d’ingestion de carcasses de moustiques porteurs. Le virus persisterait alors de façon trans-stadiale jusqu’au stade adulte (Mourya et al., 2003).

Certaines levures peuvent, via un hôte, interagir directement avec les parasites. Par exemple, Wickerhamomyces produit une toxine anti-plasmodiale in vitro alors que Penicillium chrysogenum favorise l’infection par Plasmodium en supprimant la réponse immunitaire innée de l’hôte (Anglero-Rodriguez et al., 2016 ; Valzano et al., 2016). Muturi et al. (2016) ont montré que la levure Meyerozyma dominait la communauté fongique en réponse aux infections par le virus de la Crosse chez des femelles Ae. triseriatus et Ae. Japonicus. Des facteurs sécrétés par le champignon Talaromyces régulent négativement les enzymes de digestion de son hôte naturel Ae. Aegypti, ce qui favorise l’infection par le virus de la dengue (Anglero-Rodriguez et al., 2017).

Effet du microbiote sur la valeur sélective du moustique

Chez les stades immatures

Le microbiote joue un rôle majeur dans le développement du moustique. Dès la fin du stade embryonnaire, des bactéries présentes au niveau du gîte larvaire peuvent sécréter des composants solubles capables de stimuler l’éclosion des œufs d’Ae. aegypti (Ponnusamy et al., 2011). Au stade larvaire, plusieurs études rapportent que les larves de moustiques montrent une plus forte mortalité et/ou un retard de croissance au stade pupal quand la quantité de microbes dans le gîte larvaire est réduite (Rozemoon, 1935 ; Chao et al., 1963 ; Coon et al., 2016b). Plus récemment, l’augmentation de la mortalité et le retard de croissance ont également été montrés lorsque les larves sont traitées avec des antibiotiques, cet effet pouvant être compensé par l’ajout d’Asaia (Wotton et al., 1997 ; Chouaia et al., 2012). Coon et al. (2014) ont montré que des larves axéniques (exemptes de bactéries) d’Ae. aegypti étaient incapables de se développer au-delà du premier stade larvaire et survivaient plusieurs jours sans se développer. Leur développement jusqu’au stade adulte peut être rétabli par recolonisation artificielle d’une souche bactérienne, qu’elle soit naturellement résidente de l’intestin du moustique (par exemple, Acinetobacter, Aeromonas ou Paenibacillus) ou étrangère (Escherichia coli). La composition du microbiote bactérien influence le temps de développement larvaire et la taille de l’adulte (Dickson et al., 2017).

En étudiant comment les bactéries pouvaient promouvoir le développement larvaire, Coon et al. (2017) ont observé que le développement n’était pas rétabli par des bactéries mortes ni par des bactéries déficientes pour la respiration aérobie. Ils ont également révélé que des larves d’Ae. aegypti inoculées avec un mélange de bactéries ou avec une souche de E. coli montraient un niveau d’oxygène plus faible dans l’intestin (hypoxie) par rapport à des larves axéniques ou gnotobiotiques avec des bactéries déficientes de la respiration aérobie (Coon et al., 2017). Leur modèle suggère que, dans l’intestin, les bactéries induisent une réponse à l’hypoxie intestinale qui fonctionnerait comme un signal de croissance. Une étude fonctionnelle provenant du même laboratoire indique que l’hypoxie intestinale active des facteurs de transcription chez les larves d’Ae. Aegypti, induisant la voie de signalisation de l’insuline (Valzania et al., 2018). Une analyse de transcriptome a identifié des gènes régulés en présence de microbiote. Par exemple, certaines peptidases sont sous-exprimées dans l’intestin de larves d’Ae. aegypti axéniques par rapport à des larves non stériles, et plusieurs transporteurs d’acides aminés sont surexprimés (Vogel et al., 2017).

Cependant, Correa et al. (2018) ont rapporté que des larves d’Ae. aegypti pouvaient se développer jusqu’au stade adulte en absence de bactéries vivantes. En absence de bactéries vivantes, le développement larvaire est cependant ralenti et la fécondité des femelles provenant de ces larves est réduite. Ces résultats suggèrent que l’hypoxie ne serait pas nécessaire au développement larvaire, et que le rôle des bactéries serait au contraire d’apporter des nutriments nécessaire au développement de leur hôte. Ces deux modèles contradictoires sont très récents, le rôle exact du microbiote sur le développement larvaire n’est donc pas encore clair.

Chez l’adulte

Une autre étude a montré qu’E.coli 444ST95, isolée d’intestins d’Anopheles, est capable de diminuer à la fois la survie des moustiques et le développement des parasites Plasmodium. L’hémolysine F et d’autres toxines libérées par les bactéries sont des facteurs de virulence associés à cet effet (Tchioffo et al., 2016).

Le microbiote bactérien aurait également une fonction nutritionnelle. Par exemple, Serratia et Enterobacter, qui contiennent des enzymes hémolytiques, joueraient un rôle dans la digestion du sang (Campbell et al., 2004 ; Gusmao et al., 2010 ; Benoit et al., 2011). Chez Ae. albopictus, Acinetobacter baumannii et johnsonii, elles pourraient être impliquées dans la digestion du sang et de sources d’alimentation végétales (Minard et al., 2013). En effet, des souches d’Acinetobacter isolées de moustiques peuvent métaboliser l’acide α-kéto-valérique et la glycine, composants du sang, ainsi que l’acide 4-hydroxy-benzoïque et le xylose, composants de la sève. Aussi, Asaia bogorensis, isolée chez An. Stephensi, pourrait fournir les moustiques en vitamines puisqu’elle est capable de les synthétiser même si l’absence de cette association n’est pas préjudiciable au moustique (Crotti et al., 2010).

Les microsporidies peuvent moduler la prise de repas sanguin. En effet, des Ae. aegypti infectés par E. aedis ont un taux du repas de sang augmenté ou réduit selon qu’ils ont été infectés par voie verticale ou horizontale, respectivement (Koella & Agnew, 1997 ; Barnard et al., 2007). Par ailleurs, des femelles infectées par E. aedis seraient plus sensibles à l’effet répulsif du DEET (Barnard et al., 2007).

Chez An. coluzzii, le microbiote intestinal est également requis pour la formation de la matrice péritrophique, une structure acellulaire composée de chitine et de protéines, située entre la lumière intestinale et l’épithélium et synthétisée à la suite du repas de sang (Rodgers et al., 2017). Une matrice péritrophique artificiellement malformée permet aux bactéries d’être au contact des cellules intestinales, ce qui semble augmenter le risque d’infections systémiques par des microbes intestinaux (Rodgers et al., 2017).

Le microbiote joue également un rôle dans la production des œufs. Notamment, Coon et al. (2016a) ont étudié cet effet par génération de moustiques gnotobiotiques chez Aedes atropalpus, une espèce de moustique pouvant donner une première ponte sans repas sanguin. Les moustiques porteurs d’une souche bactérienne produisent généralement moins d’œufs que les moustiques élevés conventionnellement, sauf s’ils portent une souche de Comamonas qui restaure la formation d’œufs au même niveau des moustiques contrôles (Coon et al., 2016a). Le microbiote d’Ae. atropalpus lui fournit probablement, lors du développement larvaire, une réserve suffisante de nutriments pour une première ponte en absence de repas de sang. Chez Culex pipiens, les femelles tendent à sélectionner un milieu contenant des bactéries Klebsiella et Aeromonas pour l’oviposition (Diaz-Nieto et al., 2016). D’autres bactéries, comme Bacillus et Staphylococcus, sont suspectées d’affecter la fertilité de Culex pipiens mais les mécanismes sous-jacents restent à déterminer (Fouda et al., 2001). Si la présence d’un microbiote joue un rôle positif sur la production d’œufs, la forte multiplication du microbiote suivant le repas de sang peut cependant avoir un effet négatif sur la valeur sélective du moustique. En effet, un traitement antibiotique n’empêchant que partiellement la croissance bactérienne consécutive au repas de sang a pour conséquence une augmentation de la production d’œufs, de la proportion de femelles pondeuses et de la longévité des moustiques (Gendrin et al., 2015). De plus, comme décrit précédemment, la reproduction des moustiques est également affectée par Wolbachia via l’incompatibilité cytoplasmique.

Par ailleurs, certains microbes peuvent également affecter le comportement du moustique. Certaines bactéries environnementales produisent des composants odorants qui peuvent attirer les moustiques, comme les bactéries de la peau chez l’homme. Par exemple, Corynebacterium minutissimum émet des composants volatiles comme l’acide lactique ou le butyl butyrate qui attirent An. gambiae (Verhulst et al., 2010).

Enfin, les bactéries du microbiote semblent participer à la dégradation des molécules insecticides, ce qui a été mis en évidence par un traitement antibiotique dans le cas de la résistance à l’insecticide organophosporé Temephos® chez An. stephensi (Soltani et al., 2017). De même, la charge de Wolbachia chez Culex pipiens est positivement corrélée avec la résistance aux insecticides via les gènes estérases (Berticat et al., 2002).

Applications

Deux types de stratégies utilisant le microbiote peuvent être envisagés pour lutter contre la transmission vectorielle. D’une part, on peut mettre en place des moyens de « suppression de populations » de moustiques. Cette stratégie à l’avantage de réduire les nuisances en même temps que les risques de transmission vectorielle. Cependant, elle libère une niche écologique et doit donc être poursuivie régulièrement. D’autre part, on peut envisager le « remplacement de populations » de moustiques vecteurs par des moustiques non vecteurs. Cette alternative est plus durable, mais de ce fait les risques associés doivent être étudiés de façon très détaillée. Plusieurs méthodes basées sur ces stratégies sont envisagées et/ou déjà utilisées de façon plus ou moins répandue (Figure 3).

thumbnail Figure 3

Applications. Probiotiques, prébiotiques, biopesticides, insecticides dérivés du microbiote, endosymbiontes, vaccins, drogues.

Wolbachia

Wolbachia est considérée comme un outil de lutte soit par sa capacité à induire de l’incompatibilité cytoplasmique, soit par sa capacité de limiter l’infection virale. Dans le premier cas, des mâles porteurs d’une souche de Wolbachia absente de la population cible, induisant une forte incompatibilité cytoplasmique, sont libérés régulièrement en très grande quantité en vue d’une suppression de population. Dans le cas d’Ae. aegypti notamment, les femelles ne s’accouplent généralement qu’une fois. Si elles s’accouplent avec un mâle porteur de Wolbachia, elles sont donc stérilisées à vie. Cette espèce est naturellement non infectée par Wolbachia mais peut être infectée en laboratoire par des souches de Wolbachia provenant d’autres insectes. La libération de mâles porteurs de Wolbachia induit donc une diminution temporaire de la population de moustiques. Cette stratégie est actuellement utilisée en Californie.

Dans le second cas, des mâles et des femelles porteurs de Wolbachia sont relâchés en très grande quantité, pour que la bactérie colonise la population de moustiques, un processus rendu possible par l’incompatibilité cytoplasmique favorisant les femelles infectées au sein de la population. Wolbachia ayant un effet protecteur relativement généraliste sur les arbovirus, la population de moustiques pose ainsi un risque réduit de transmission vectorielle. Cette stratégie de remplacement de population est actuellement utilisée, également sur Ae. Aegypti, dans 12 pays dont l’Australie, le Brésil et la Nouvelle Calédonie.

Paratransgénèse

Cette méthode est basée sur l’introduction d’un transgène chez un microbe pouvant coloniser le moustique afin d’influencer la survie ou la compétence vectorielle du moustique (Ruang-Areerate & Kittayapong, 2006). Plusieurs candidats sont actuellement envisagés. Asaia est considérée comme intéressante pour limiter la transmission de Plasmodium par Anopheles (Favia et al., 2007). Un système de paratransgénèse permettant spécifiquement l’expression de transgènes antiplasmodiaux après le repas de sang a notamment été développé chezA. bogorensis (Shane et al., 2018). Ces effecteurs exprimés chez An. stephensi inhibent significativement le développement de P. berghei. Pantoea agglomerans a également été étudiée dans ce sens et a démontré une certaine efficacité de réduction de l’infection par Plasmodium (Wang et al., 2012). Un critère important dans le choix d’une bactérie paratransgénétique est également l’efficacité de transmission verticale et horizontale. En ce sens, une souche de Serratia a également été proposée, du fait de son efficacité à coloniser rapidement une population de moustiques en cage (Wang et al., 2017). Cependant, des analyses de séquences suggèrent que cette souche appartienne à l’espèce S. marcescens, considérée comme un pathogène humain. La paratransgénèse a également été appliquée au champignon entomopathogénique Metharhizium anisopliae pour exprimer le peptide SM1, inhibiteur du développement de Plasmodium chez Anopheles (Fang et al., 2011).

Ces techniques ne sont pas encore mises en place sur le terrain.

Microbes utilisés comme insecticides

Bactéries

Certaines souches de bactéries et les métabolites qu’elles produisent peuvent être utilisés comme insecticides naturels. La bactérie Bacillus thuringiensis sérotype israelensis (Bti) produit deux toxines différentes Cry et Cyt (Gonzalez et al., 1982). Les toxines Cry agissent sur un large spectre (Coléoptères, Lépidoptères, Hyménoptères et Diptères) alors que les toxines Cyt agissent spécifiquement sur les Diptères (Schnepf et al., 1998). Ces deux toxines sont activées par le pH alcalin de l’intestin larvaire et sont capables de dégrader la membrane de l’intestin, causant la mort des larves (Bravo et al., 2007). Bti et ses toxines sont couramment utilisées comme insecticides dans de nombreux pays. Le Firmicute Lysinibacillus sphaericus contient aussi les toxines insecticides Mtx et Bin qui sont fortement actives sur les larves de moustiques (Berry, 2012). Ces toxines paralysent le système digestif et perturbent le système nerveux. Ces deux classes de larvicides bactériens sont des candidats majeurs, utilisés avec succès sur le terrain pour réduire la population d’An. gambiae en Gambie et au Ghana (Majambere et al., 2007 ; Nartey et al., 2013). Des toxines larvicides de Clostridium bifermentans sérotype Malaysia et la toxine pupicide de Bacillus subtilis sous-espèce subtilis sont aussi des candidats potentiels comme agents biologiques de contrôle de populations de moustiques (Yiallouros et al., 1994 ; Geetha et al., 2010). Patil et al. ont montré que la prodigiosine, métabolite produit par la bactérie S. marcescens, a des effets larvicide et pupicide (Patil et al., 2011 ; Suryawanshi et al., 2015). Chromobacterium réduit la durée de vie des stades immatures et des moustiques adultes, faisant de cette bactérie un autre candidat de lutte antivectorielle (Ramirez et al., 2014). Enfin, des bactéries isolées d’Ae. albopictus montrent in vitro une inhibition d’infection des cellules Vero par le virus de la Crosse, suggérant que ces bactéries sécrètent des métabolites anti-viraux (Joyce et al., 2011).

Champignons

Metarhizium anisopliae et Beauveria bassiana sont les deux espèces fongiques les plus communément utilisées dans la lutte antivectorielle. Par exemple, l’utilisation de la souche M. anisopliae ICIPE 30 a été suggérée pour lutter contre les vecteurs du paludisme et de la dengue (Scholte et al., 2003, 2007 ; Darbro et al., 2011). Des souches multiples peuvent varier en efficacité chez un moustique hôte. Par exemple, des souches de B. bassiana originaires de différents ordres d’insectes varient dans leur virulence sur An. coluzzii (Valero-Jimenez et al., 2014). Récemment, une étude a montré que B. bassiana interagissait avec l’intestin du moustique pour accélérer sa mort en induisant une sous-expression des peptides antimicrobiens et de l’enzyme dual oxidase (Wei et al., 2017). Chez Cx quinquefasciatus, la souche m52 de M. anisopliae induit un taux élevé de mortalité en deux semaines, soit une semaine plus rapidement que la souche GHA de B. bassiana (Popko et al., 2018).

Chez les microsporodies, V. culicis a été considéré comme agent potentiel de contrôle dans la transmission du paludisme. Une étude montre que les femelles An. gambiae infectées par V. culicis ont une longévité réduite malgré un impact faible sur la mortalité et la fécondité chez de jeunes femelles (Lorenz & Koella, 2011). L’utilisation de certaines microsporidies comme E. aedis est envisagée sur Ae. aegypti. Une étude sur deux ans montre, après contamination avec E. aedis, une forte production de larves et d’adultes infectés avec une élimination d’Ae. aegypti dans les 11 semaines suivantes (Becnel & Johnson, 1999).

Grégarines

L’utilisation de grégarines dans la lutte biologique contre les moustiques est discutée et demande une connaissance précise de ces parasites et de leurs hôtes. On sait notamment que As. culicis est détecté chez les larves d’Ae. aegypti et affecte négativement la population naturelle de moustiques (Sulaiman, 1992). Mais le potentiel des grégarines de lutte biologique chez les moustiques reste à évaluer du fait du manque de données assez significatives sur la physiologie du moustique (Tseng, 2007).

Nématodes

Les bactéries symbiotiques de nématodes entomopathogènes ont été isolées afin de tester leur pouvoir toxique au niveau larvaire. En effet, les nématodes peuvent tuer les larves par l’intermédiaire de toxines produites par leurs bactéries symbiotiques. Une fois entrée par la bouche, l’anus ou les stigmates de leur hôte, les bactéries symbiotiques sont libérées depuis son intestin dans l’hémocœle de l’insecte (Kaya & Gaugler, 1993). Elles produisent plusieurs métabolites secondaires qui tuent les insectes par induction de l’immunosuppression et par diffusion dans l’hémolymphe (Park & Kim, 2000). Par exemple, récemment, chez Steinernema et Heterorhabditis, des bactéries Gram-négatives symbiotiques de nématodes de la famille des Entérobactéries ont été isolées : Xenorhabdus et Photorhabdus respectivement. Une étude montre que la protéine Pir (Photorhabdus insect-related) a une forte toxicité sur les larves d’Ae. aegypti et albopictus (Ahantarig et al., 2009). Des suspensions cellulaires de Photorhabdus luminescens et de Xenorhabdus nematophila sont toxiques par voie orale chez Ae. aegypti (da Silva et al., 2013).

Conclusion

Les données récentes ont considérablement amélioré la compréhension de la diversité du microbiote du moustique. Elles indiquent que les larves acquièrent leur microbiote à partir de l’environnement, que certains microbes sont transmis de façon trans-stadiale aux adultes et que la composition du microbiote change fortement après un repas sanguin. Avec les techniques de métagénomique, métatranscriptomique, métaprotéomique et métabolomique, la compréhension des mécanismes moléculaires et la signature des relations entre le moustique et son microbiote devraient s’améliorer. En effet, ces approches permettront d’explorer les communautés microbiennes en identifiant les microbes métaboliquement actifs et de découvrir de nouveaux gènes microbiens qui joueraient des rôles importants chez le moustique hôte. Des données supplémentaires permettront de mieux comprendre comment l’environnement du moustique façonne la composition du microbiote, comment les divers microbes influencent la physiologie de leur hôte et l’équilibre de la communauté microbienne.

Les changements climatiques et la mobilité de la population à l’échelle mondiale contribuant grandement à l’expansion des populations de moustiques, les questions d’émergence ou de réémergence de maladies transmises par les moustiques dans le monde se posent. Comme le microbiote du moustique sert d’intermédiaire dans l’adaptation de son hôte aux fluctuations environnementales, mieux connaître le microbiote associé aux moustiques est un aspect très important dans l’élaboration et la mise en place de moyens de lutte contre les maladies à transmission vectorielle.

Remerciements

Nous remercions Jean-Bernard Duchemin pour sa relecture critique du document. Ce travail est financé par Le Programme Investissement d’Avenir du Laboratoire d’Excellence « Integrative Biology of Emerging Infectious Diseases » (financement numéro ANR-10-LABX-62-IBEID) et par l’Institut Pasteur.

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Citation de l’article : Heu, K. et Gendrin, M. (2018) Le microbiote de moustique et son influence sur la transmission vectorielle. Biologie Aujourd'hui, 212, 119-136

Liste des tableaux

Tableau 1

Quelques arbovirus transmis par les moustiques et pouvant infecter l’homme.

Dans le texte

Liste des figures

thumbnail Figure 1

Microbiote du moustique au cours de son cycle de développement. Les listes de microbes ne sont pas exhaustives et fournies à titre d’exemple.
Dans le texte
thumbnail Figure 2

Effet du microbiote sur la capacité vectorielle du moustique.
Dans le texte
thumbnail Figure 3

Applications. Probiotiques, prébiotiques, biopesticides, insecticides dérivés du microbiote, endosymbiontes, vaccins, drogues.
Dans le texte

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